Re: 유당불내증 2만명 추적관찰- 폐암, 유방암, 난소암이 줄더라! 스웨덴 연구

[문형철]

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4. article

Lactose intolerance and risk of lung, breast and ovarian cancers: aetiological clues from a population-based study in Sweden

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• Published: 14 October 2014

Lactose intolerance and risk of lung, breast and ovarian cancers: aetiological clues from a population-based study in Sweden

• J Ji, 
• J Sundquist & 
• K Sundquist 

British Journal of Cancer volume 112, pages149–152 (2015)Cite this article

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Abstract

Background:

Individuals with lactose intolerance are recommended to avoid milk or dairy products, which may affect the development of cancer.

Methods:

We identified individuals with lactose intolerance from several Swedish Registers linked to the Swedish Cancer Registry to calculate standardised incidence ratios (SIRs) for cancers in the breast, lung, and ovary.

Results:

A total of 22 788 individuals with lactose intolerance were identified, and their risks of lung (SIR=0.55), breast (SIR=0.79), and ovarian (SIR=0.61) cancers were significantly decreased. Cancer incidences in the siblings and parents of individuals with lactose intolerance were similar to those in the general population.

Conclusions:

In this large cohort study, people with lactose intolerance, characterised by low consumption of milk and other dairy products, had decreased risks of lung, breast, and ovarian cancers, but the decreased risks were not found in their family members, suggesting that the protective effects against these cancers may be related to their specific dietary pattern.

배경:

유당 불내증 환자는 

유당을 함유한 우유나 유제품을 피하는 것이 권장되며, 

이는 암의 발생에 영향을 줄 수 있습니다.

방법:
우리는 스웨덴 암 등록부와 연결된 여러 스웨덴 등록부에서 유당 불내증 환자를 식별하여 유방암, 폐암, 난소암의 표준화 발생률 비율(SIR)을 계산했습니다.

결과:

유당 불내증을 가진 22,788명이 식별되었으며, 

이들의 폐(SIR=0.55), 유방(SIR=0.79), 난소(SIR=0.61) 암 위험이 유의미하게 감소했습니다. 

유당 불내증을 가진 개인의 형제자매 및 부모의 암 발생률은 일반 인구와 유사했습니다.

결론:
이 대규모 코호트 연구에서 

유제품 섭취량이 낮은 유당 불내증 환자는 

폐, 유방, 난소 암의 위험이 감소했지만, 

이 감소 효과는 가족 구성원에서는 관찰되지 않았습니다. 

이는 이러한 암에 대한 보호 효과가 그들의 특정 식이 패턴과 관련될 수 있음을 시사합니다.

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Main

Lactose intolerance is a pathological condition characterised by abdominal symptoms caused by lactase deficiency (Vesa et al, 2000; Wilt et al, 2010). Lactose intolerance is an autosomal recessive condition related to two polymorphisms in the MCM6 gene (Enattah et al, 2002). The lowest reported preval‎ence is 2% in Scandinavia, whereas the preval‎ence in South America, Africa, and Asia is around 50%, increasing to 100% in some Asian countries (Sahi, 1994). Lactose-intolerant individuals can consume small amount of dairy products (yoghurt and cheese), or use enzyme substitutes (Wilt et al, 2010), but they are usually recommended to avoid dairy products. Lactose intolerance should not be mixed up with lactose malabsorption that is not a pathological condition but a normal human phenotype.

A previous study that examined the per capita milk consumption among 27 countries found that it was positively associated with ovarian cancer risk (Cramer, 1989); however, subsequent epidemiological studies gave inconsistent results (Larsson et al, 2004; Genkinger et al, 2006; Larsson et al, 2006). In addition, the associations of dairy products with breast (Boyd et al, 1993; Missmer et al, 2002; Moorman and Terry, 2004; Dong et al, 2011) and lung cancers (Axelsson and Rylander, 2002) (Kubik et al, 2004; van der Pols et al, 2007) were also inconclusive. A recent review by the World Cancer Research Fund and American Institute of Cancer Research claimed no sufficient evidence to establish associations between dairy intake and breast cancer risk (World Cancer Research Fund, 2007). Measurement error may partly explain these inconclusive data because most studies defined dairy consumption using questionnaires. All the previous studies examined cancer risks among those with high consumption of dairy products, using those with low consumption as the reference group. Here, we examined this association by an alternative approach: determining whether low consumption of dairy products in individuals with lactose intolerance can protect against the development of these cancers. This study could be regarded as an application of Mendelian randomisation to epidemiology (Qi, 2009). In addition, we examined the risk of cancer in the first-degree relatives (siblings and parents) of individuals with lactose intolerance to exclude potential confounding factors, which cannot be measured.

주요

유당 불내증은

유당 분해 효소(락타아제) 결핍으로 인한

복부 증상을 특징으로 하는 병리적 상태입니다(Vesa et al, 2000; Wilt et al, 2010).

유당 불내증은

MCM6 유전자의 두 가지 다형성과 관련된 상염색체 열성 질환입니다(Enattah et al, 2002).

성인형 유당불내증(lactase non-persistence, 유당불내증)은 유당 분해 효소인 유당-플로리진 가수분해효소(LPH)의 장 세포 내 활성 감소로 인해 수유 후 발생하는 흔한 상염색체 열성 질환입니다. LPH는 유당을 포도당과 갈락토오스로 가수분해합니다. LPH를 암호화하는 LCT 유전자의 코딩 및 프로모터 영역의 염기서열 분석 결과, 락타아제 비지속성과 관련된 DNA 변이는 발견되지 않았습니다1,2. LCT 유전자를 포함하는 연관된 LCT 헝로타입과 이형접합체에서 ‘비지속성'과 '지속성’ 알레일의 전사 수준에 대한 명확한 차이는 cis-작용 요소가 락타아제 비지속성 표현형에 기여한다는 것을 시사합니다3,4. 9개의 확장된 핀란드 가계에 대한 연관 불균형(LD) 및 하플로타입 분석을 통해, 우리는 2q21에 위치한 47kb 구간으로 유전자 위치를 좁혔습니다. 해당 지역 전체의 시퀀스 분석과 후속 연관성 분석을 통해, LCT 유전자좌로부터 약 14kb 상류에 위치한 DNA 변이체 C/T−13910이 핀란드 가족과 4개 다른 인구 집단에서 수집된 236명의 표본 세트에서 생화학적 검증을 받은 락타아제 비지속성과 완전히 연관되어 있음을 확인했습니다. 두 번째 변이체 G/A−22018는 C/T−13910로부터 8kb 텔로머르 방향에 위치하며, 236건 중 229건에서 해당 특성과 연관되었습니다. C/T−13910 변이의 유병률은 1,047개의 DNA 샘플에서 보고된 성인형 유당불내증의 유병률과 일치합니다. 이 변이(C/T−13910)가 멀리 관련된 인구 집단에서 발생한다는 사실은 이 변이가 매우 오래되었다는 것을 나타냅니다.

보고된 가장 낮은 유병률은 스칸디나비아에서 2%이며,

남미, 아프리카, 아시아에서는 약 50%로,

일부 아시아 국가에서는 100%까지 증가합니다(Sahi, 1994).

유당 불내증 환자는

소량의 유제품(요구르트와 치즈)을 섭취하거나 효소 대체제(Wilt et al, 2010)를 사용할 수 있지만,

일반적으로 유제품 섭취를 피하는 것이 권장됩니다.

유당 불내증은

병리적 상태가 아닌 정상적인 인간 형질인 유당 흡수 장애와 혼동되어서는 안 됩니다.

27개국을 대상으로 한 이전 연구에서

1인당 우유 소비량이 난소암 위험과 긍정적으로 연관되었다는

결과가 나왔습니다(Cramer, 1989);

그러나 후속 역학 연구들은 일관되지 않은 결과를 보여주었습니다(Larsson et al, 2004; Genkinger et al, 2006; Larsson et al, 2006). 또한 유제품과 유방암(Boyd et al, 1993; Missmer et al, 2002; Moorman and Terry, 2004; Dong et al, 2011) 및 폐암(Axelsson and Rylander, 2002) (Kubik et al, 2004; van der Pols et al, 2007)도 결론적이지 않았습니다. 세계 암 연구 기금(World Cancer Research Fund)과 미국 암 연구소(American Institute of Cancer Research)의 최근 검토는 유제품 섭취와 유방암 위험 사이의 연관성을 확립하기에 충분한 증거가 없다고 주장했습니다(World Cancer Research Fund, 2007). 측정 오류가 이러한 결론적인 데이터의 일부를 설명할 수 있습니다. 대부분의 연구는 설문지를 통해 유제품 섭취를 정의했기 때문입니다. 이전 모든 연구는 유제품 섭취량이 높은 그룹을 대상으로 암 위험을 조사했으며, 섭취량이 낮은 그룹을 참조 그룹으로 사용했습니다.

본 연구에서는 대체 접근법을 통해

이 연관성을 조사했습니다:

유당 불내증 환자의 유제품 섭취량이 낮은 것이

이러한 암의 발병을 예방하는지 확인하는 것입니다.

이 연구는

역학에 멘델의 무작위화 방법을 적용한 사례로 볼 수 있습니다(Qi, 2009).

또한,

측정할 수 없는 잠재적 혼란 요인을 배제하기 위해

유당 불내증 환자의 1차 친척(형제자매 및 부모)의 암 위험을 조사했습니다.

Methods

Individuals with lactose intolerance were identified from four Swedish Registers: the Primary Health Care Registers covering the counties of Skåne (1987–2010) and Stockholm (2001–2007) and the national Swedish Hospital Discharge Register (1987–2010) and Outpatient Register (2001–2010). The Primary Health Care Register in Region Skåne, PaSIS, contains data on all individuals (around 1.2 million) living in Skåne and who visited primary health care between 1987 and 2010. The Primary Health Care Register in Stockholm covers 75 primary health care centres for the period 2001–2007. The Swedish Hospital Discharge Register was founded in 1964–1965 by the National Board of Health and Welfare, and it has had complete nationwide coverage since 1987. The Outpatient Register contains data on all visits to outpatient clinics in Sweden since 2001. Individuals with lactose intolerance were identified according to the International Classification of Diseases (ICD-9 code 271D and ICD-10 code E73). Individuals with secondary lactose intolerance (ICD-10 code E731) were excluded from the study.

We further linked the individuals with lactose intolerance to the Swedish Cancer Registry to identify all incident cases of cancer during the study period. The Swedish Cancer Registry was founded in 1958 and has close to 100% coverage at the present time (Ji and Hemminki, 2007). All linkages were performed using individual national identification numbers, which were replaced with serial numbers in order to preserve anonymity. We identified the siblings and parents of individuals with lactose intolerance from the Swedish Multi-Generation Register (Ekbom, 2011), which contains data on the biological parents of index persons registered in Sweden since 1961 and born in or since 1932.

We calculated person-years at risk among individuals with lactose intolerance from the date of birth, immigration, or 1 January 1961, whichever came last, until the date of diagnosis of cancer, death, emigration, or the end of the study period (31 December 2010), whichever came first. Standardised incidence ratios (SIRs) were calculated as the ratio of the observed and expected number of cases (Breslow and Day, 1987; Rothman and Greenland, 1998). The expected number of cases was calculated by using the population incidence rate for all individuals without lactose intolerance. Standardised incidence ratios were standardised by 5-year age group, sex (male and female), 5-year time period, and country of birth (Sweden, other European countries, and other countries) (Esteve et al, 1994). When calculating the SIRs for breast and ovarian cancers, additional adjustments were made for number of offspring (zero, one, two, and three or more) and age at first childbirth (<25, 25–34, and 35+ years). Confidence intervals (95% ) for the SIRs were calculated assuming a Poisson distribution, and were rounded to the nearest two decimals (Esteve et al, 1994). All analyses were performed using SAS version 9.1 (SAS Institute, Cary, NC, USA).

방법

유당 불내증 환자는 스웨덴의 네 가지 등록자료에서 식별되었습니다: 스카네 주(1987–2010)와 스톡홀름 주(2001–2007)의 일차 의료 등록자료, 전국 스웨덴 병원 퇴원 등록자료(1987–2010) 및 외래 환자 등록자료(2001–2010). 스카네 지역 일차 의료 기록 시스템(PaSIS)은 1987년부터 2010년까지 스카네에 거주하며 일차 의료를 방문한 모든 개인(약 120만 명)의 데이터를 포함합니다. 스톡홀름의 일차 의료 기록 시스템은 2001년부터 2007년까지 75개 일차 의료 센터를 포함합니다. 스웨덴 병원 퇴원 기록 시스템은 1964–1965년에 국가 보건 복지청에 의해 설립되었으며, 1987년부터 전국적인 완전한 커버리지를 유지해 왔습니다. 외래 진료 등록부는 2001년부터 스웨덴의 모든 외래 진료소 방문 기록을 포함합니다. 유당 불내증 환자는 국제 질병 분류(ICD-9 코드 271D 및 ICD-10 코드 E73)에 따라 식별되었습니다. 이차성 유당 불내증(ICD-10 코드 E731) 환자는 연구에서 제외되었습니다.

우리는 유당 불내증 환자를 스웨덴 암 등록부와 연결하여 연구 기간 동안 발생한 모든 암 사례를 식별했습니다. 스웨덴 암 등록부는 1958년에 설립되었으며 현재 약 100%의 커버리지를 보유하고 있습니다(Ji and Hemminki, 2007). 모든 연결은 개인별 국가 식별 번호를 사용하여 수행되었으며, 익명성을 유지하기 위해 시리얼 번호로 대체되었습니다. 유당 불내증 환자의 형제자매와 부모는 스웨덴 다세대 등록부(Ekbom, 2011)에서 식별되었습니다. 이 등록부에는 1961년부터 스웨덴에 등록된 지표 개인의 생물학적 부모에 대한 데이터가 포함되어 있으며, 1932년 이후 출생자를 대상으로 합니다.

유당 불내증 환자의 위험 노출 인년은 출생일, 이민일, 또는 1961년 1월 1일 중 가장 늦은 시점부터 암 진단일, 사망일, 이민일, 또는 연구 기간 종료일(2010년 12월 31일) 중 가장 먼저 발생한 시점까지 계산되었습니다. 표준화 발생률(SIR)은 관찰된 사례 수와 예상 사례 수의 비율로 계산되었습니다(Breslow and Day, 1987; Rothman and Greenland, 1998). 예상 사례 수는 유당 불내증이 없는 모든 개인의 인구 발생률을 사용하여 계산되었습니다. 표준화 발생률은 5세 연령 그룹, 성별(남성 및 여성), 5년 시간 기간, 출생 국가(스웨덴, 기타 유럽 국가, 기타 국가)에 따라 표준화되었습니다(Esteve et al, 1994). 유방암 및 난소암의 SIR을 계산할 때, 자녀 수(0, 1, 2, 3 이상) 및 첫 출산 연령(<25세, 25–34세, 35세 이상)에 대한 추가 조정이 이루어졌습니다. SIR의 신뢰 구간(95%)은 포아송 분포를 가정하여 계산되었으며, 소수점 둘째 자리로 반올림되었습니다(Esteve et al, 1994). 모든 분석은 SAS 버전 9.1(SAS Institute, Cary, NC, USA)을 사용하여 수행되었습니다.

결과

표 1에서는 유당 불내증 환자와 그 1차 친척의 기본 특성을 제시합니다. 1987년부터 2010년까지 스웨덴에서 유당 불내증을 가진 개인 22,788명이 확인되었습니다. 여성의 유당 불내증 비율이 남성보다 높았으며, 진단 시 평균 연령은 12세였습니다. 유당 불내증을 가진 개인의 대부분(85%)은 스웨덴에서 태어났으며, 연구 기간 동안 최소 한 명의 자녀를 가진 개인은 약 25%였습니다.

Results

In Table 1, we present the basic characteristics of individuals with lactose intolerance and their first-degree relatives. A total of 22 788 individuals were identified with lactose intolerance in Sweden between 1987 and 2010. More women than men had lactose intolerance and the median age at diagnosis was 12 years. Most of the individuals with lactose intolerance (85%) were born in Sweden, and around 25% of them had at least one offspring during the study period.

Table 1 Basic characteristics of individuals in Sweden with lactose intolerance and their first-degree relatives

First-degree relatives Lactose intoleranceSiblingsParents No.%No.%No.%

Sex
Male	9468	41.5	16 602	50.6	18 323	49.4
Female	13 320	58.5	16 214	49.4	18 783	50.6
Year of birth
Before 1950	2445	10.7	1934	5.9	7523	20.3
1950–1959	1100	4.8	1349	4.1	6543	17.6
1960–1969	1327	5.8	1682	5.1	13 220	35.6
1970–1979	1726	7.6	2912	8.9	8774	23.6
1980–1989	3190	14.0	6666	20.3	1045	2.8
1990–1999	7687	33.7	10 520	32.1	1	0.0
2000–	5313	23.3	7753	23.6
Country of birth
Sweden	19 400	85.1	30 341	92.5	29 468	79.4
Other European countries	1142	5.0	810	2.5	3394	9.1
Other	2246	9.9	1665	5.1	4244	11.4
Number of offspring
0	16 971	74.5	25 296	77.1	0
1	1586	7.0	2185	6.7	3807	10.3
2	2455	10.8	3167	9.7	16 194	43.6
3+	1776	7.8	2168	6.6	17 105	46.1
Age at birth of first child (years)
<25	2483	10.9	3368	10.3	14 068	37.9
25–34	2897	12.7	3707	11.3	20 290	54.7
35+	437	1.9	445	1.4	2748	7.4
All	22 788	100.0	32 816	100.0	37 106	100.0

During the 484 572 person-years of follow-up, the risks of lung (SIR=0.55), breast (SIR=0.79), and ovarian (SIR=0.61) cancers were statistically significantly decreased (Table 2). The risk of lung cancer was similar among men and women. In Table 3, we present the risk of lung, breast, and ovarian cancer among the siblings and parents of individuals with lactose intolerance. None of the cancer sites showed a significantly decreased or increased SIR.

Table 2 Cancer risk in patients with lactose intolerance by gender

Table 3 Cancer risk among siblings and parents of patients with lactose intolerance

Discussion

In this population-based study, a total of 22 788 individuals were identified with lactose intolerance between 1987 and 2010. This is, to our knowledge, the first study to examine the association between lactose intolerance and lung, breast, and ovarian cancers. The main finding was that the risks of lung, breast, and ovarian cancers were significantly decreased among individuals with lactose intolerance, whereas the incidences in their siblings and parents were similar compared with the general population.

The significantly decreased risk of lung, breast, and ovarian cancers in lactose-intolerant individuals suggests that these associations could be due to the low consumption of lactose or lactose-containing products. Caloric restriction has been found to be associated with a lower incidence of breast and ovarian cancers (Mao, 2004; Michels and Ekbom, 2004; Schouten et al, 2011; Zagouri et al, 2012). In addition, milk and other dairy products can contain high amounts of fats, particularly saturated fat, and some growth factors, such as insulin-like growth factor I (IGF-I), and these dietary components have been suggested to be associated with the development of various types of cancers (Yu and Rohan, 2000; Goodwin et al, 2002; Stattin et al, 2004; Leosdottir et al, 2005; Gennigens et al, 2006). Insulin-like growth factor I can promote tumour cell growth through low apoptosis, high cell proliferation, and angiogenesis (Khandwala et al, 2000), and it was reported that high concentrations of IGF-I are associated with a greater risk of breast cancer (Renehan et al, 2004, 2006). Previous studies have found that high consumption of milk is associated with plasma IGF-I concentrations (Holmes et al, 2002; Morimoto et al, 2005), suggesting that low consumption of milk and other dairy products among individuals with lactose intolerance may be associated with a lower risk of breast cancer. Furthermore, avoidance of milk may alter the human gut microbiome, which may affect the development of tumours (David et al, 2014). However, we cannot exclude the protective effects on the development of cancers of other dietary patters, such as a consumption of plant milk (Ollberding et al, 2012; Wada et al, 2013), including soy and rice milks, which are often consumed by individuals with lactose intolerance. Moreover, whether the genetic variants found in lactose-intolerant individuals could confound the expression‎ of other genes through linkage disequilibrium warrants investigation.

An important strength of this study is that all the data were retrieved from Swedish Registers with high quality and coverage. A recent review suggested that the diagnostic accuracy in Swedish Hospital Registers is high with a positive predictive value ranging between 85 and 95% (Ludvigsson et al, 2011). In addition, the number of patients included is large enough to guarantee reliable risk estimates. The prospective study design and the completeness of the follow-up of patients are other major advantages of the present study. One limitation of this study is the lack of information on some individual-level risk factors, such as smoking, alcohol consumption, dietary habits, psychosocial factors, and sociocultural behaviours, as well as the lack of genetic or physiological testing on the diagnosis of lactose intolerance.

In summary, individuals with lactose intolerance had decreased risks of lung, breast, and ovarian cancers, which may be related to their specific dietary patterns, but the contributions from other confounding factors should not be neglected.

논의

이 인구 기반 연구에서 1987년부터 2010년까지

유당 불내증을 가진 총

22,788명이 확인되었습니다.

이는 우리 지식 범위 내에서

유당 불내증과 폐, 유방, 난소 암 간의 연관성을 조사한 첫 번째 연구입니다.

주요 결과는 유당 불내증을 가진 개인에서

폐, 유방, 난소 암의 위험이 유의미하게 감소했으며,

그들의 형제자매와 부모의 발생률은 일반 인구와 유사했습니다.

유당 불내증을 가진 개인에서

폐, 유방, 난소 암의 위험이 유의미하게 감소한 것은

이러한 연관성이 유당 또는 유당 함유 제품의 낮은 섭취와 관련될 수 있음을 시사합니다.

칼로리 제한은

유방암과 난소암의 발생률 감소와 연관성이 있는 것으로 밝혀졌습니다

(Mao, 2004; Michels and Ekbom, 2004; Schouten et al, 2011; Zagouri et al, 2012).

또한 우유와 다른 유제품은 포화 지방을 포함한 높은 지방 함량을 가지고 있으며,

일부 성장 인자, 예를 들어 인슐린 유사 성장 인자 I(IGF-I) 등이 포함되어 있으며, 이

러한 식이 성분은 다양한 유형의 암 발생과 연관되어 있다는 제안이 있습니다(Yu and Rohan, 2000; Goodwin et al, 2002; Stattin et al, 2004; Leosdottir et al, 2005; Gennigens et al, 2006).

인슐린 유사 성장 인자 I은 낮은 세포 사멸, 높은 세포 증식, 혈관新生을 통해 종양 세포의 성장을 촉진할 수 있습니다(Khandwala et al, 2000), 그리고 IGF-I의 높은 농도가 유방암 위험 증가와 연관되어 있다는 보고가 있습니다(Renehan et al, 2004, 2006). 이전 연구에서는 우유 섭취량이 혈장 IGF-I 농도와 연관되어 있음을 발견했습니다(Holmes et al, 2002; Morimoto et al, 2005),

이는 유당 불내증 환자의 우유 및 유제품 섭취량이 적을 경우 유방암 위험이 낮을 수 있음을 시사합니다.

또한 우유 섭취를 피하는 것은

인간 장내 미생물군집을 변화시킬 수 있으며,

이는 종양의 발생에 영향을 미칠 수 있습니다(David et al, 2014).

그러나

유당 불내증 환자가 자주 섭취하는 식물성 우유(예: 콩 우유, 쌀 우유)와 같은

다른 식이 패턴의 보호 효과는 배제할 수 없습니다(Ollberding et al, 2012; Wada et al, 2013). 또한, 유당 불내증 환자에게서 발견된 유전적 변이가 연관 불균형(linkage disequilibrium)을 통해 다른 유전자 발현을 방해할 수 있는지 여부는 추가 연구가 필요합니다.

이 연구의 중요한 강점은 모든 데이터가 품질과 포괄성이 높은 스웨덴 등록자료에서 수집되었다는 점입니다. 최근 검토 연구는 스웨덴 병원 등록자료의 진단 정확도가 높으며 양성 예측 값이 85~95% 사이임을 보고했습니다(Ludvigsson et al, 2011). 또한, 포함된 환자 수가 충분하여 신뢰할 수 있는 위험 추정치를 보장합니다. 전향적 연구 설계와 환자의 추적 조사 완결성은 본 연구의 다른 주요 장점입니다. 이 연구의 한 한계는 흡연, 알코올 섭취, 식습관, 심리사회적 요인, 사회문화적 행동 등 일부 개인별 위험 요인에 대한 정보 부족, 그리고 유당 불내증 진단에 대한 유전적 또는 생리학적 검사 부족입니다.

요약하면,

유당 불내증을 가진 개인은

폐, 유방, 난소 암의 위험이 감소했으며,

이는 그들의 특정 식이 패턴과 관련될 수 있지만,

다른 혼란 변인의 기여도는 무시해서는 안 됩니다.

Change history

• 06 January 2015

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References

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