Re: 통곡물을 발효할 때 이눌린, 베타클루칸, 페놀화합물은 어떻게?, 균주 탐구...

[문형철]

1. 배경 및 근거

전곡류는 카로티노이드, 베타글루칸, 리간, 특히 페놀성 화합물 등 건강에 유익한 식물성 화합물을 풍부하게 함유하고 있으며, 이는 항산화, 항암, 항균 효과를 제공합니다. 그러나 페놀성 화합물의 대부분은 세포벽 폴리머와 결합된 형태로 존재하여 생체 이용률이 제한됩니다. 발효(젖산균, 효모, 또는 필라멘트성 곰팡이를 사용)는 곡물 기반 식품의 영양소 생체 이용률을 향상시키고 생물활성 화합물 프로파일을 조절할 수 있는 비용 효율적이고 저기술 가공 방법입니다. 

2. 곡물 속 페놀성 화합물

곡물 페놀 성분은 자유형과 결합형으로 구분됩니다. 결합형 페놀 성분(예: 페룰산, p-쿠마르산)은 세포벽의 아라비노크실란과 에스터 결합되어 있으며, 자유형(예: 카테킨, 케르세틴 글리코시드)은 세포 소체에 존재합니다. PubMedMDPI. 결합형 페놀 성분의 방출은 항산화 잠재력을 극대화하는 데 중요합니다.

3. 발효 방법

• 사워도우 발효 (Lactobacillus spp. ± Saccharomyces cerevisiae)
• 고체 상태 발효 (건조 기질 위의 필라멘트 균류)
• 액체 발효 (슬러리 내 단일 균주 젖산균)발효 변수—미생물 균주, 온도, pH, 시간—는 페놀성 화합물의 방출 속도와 프로파일 변화에 강한 영향을 미칩니다. ResearchGateMDPI.

4. 페놀성 함량에 미치는 영향

대부분의 연구는 발효 후 자유 페놀 성분이 유의미하게 증가(일반적으로 20–60%)함을 보고합니다. 이는 (a) 미생물의 글리코시다제 및 에스테라제 활성이 글리코시드 결합을 분해하고, (b) 산성화에 의한 페놀 결합체의 가수분해로 아글리콘이 방출되기 때문입니다. ResearchGatePubMed.

5. 항산화 활성 강화

방출된 페놀과 항산화 시험(DPPH, FRAP, ABTS) 간의 상관관계는 일관되게 관찰됩니다. 발효된 전곡 빵, 죽, 가루는 비발효 대조군에 비해 25–70% 높은 라디칼 소거 활성을 나타냅니다 PubMedMDPI.

6. 메커니즘적 통찰과 실용적 함의

• 세포벽 파괴 미생물 셀룰라제/크시라나제에 의해 증가합니다.
• 효소적 생물전환은 페놀성 글리코시드를 더 활성적인 아글리콘으로 전환할 수 있습니다.
• 특정 스타터 균주(예: Lactobacillus plantarum vs. L. rhamnosus)를 선택하면 페놀성 성분 방출 프로파일을 조정할 수 있습니다. 발효 전곡 제품의 섭취를 촉진하면 식이 항산화제 섭취를 개선할 수 있지만, 건강 효과를 최적화하기 위해 표준화된 발효 프로토콜과 균주 선별이 필요합니다

Molecules

. 2020 Feb 19;25(4):927. doi: 10.3390/molecules25040927

Impact of Fermentation on the Phenolic Compounds and Antioxidant Activity of Whole Cereal Grains: A Mini Review

Oluwafemi Ayodeji Adebo 1,*, Ilce Gabriela Medina-Meza 2

Editor: María Dolores Torres

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PMCID: PMC7070691  PMID: 32093014

Abstract

Urbanization, emergence, and prominence of diseases and ailments have led to conscious and deliberate consumption of health beneficial foods. Whole grain (WG) cereals are one type of food with an array of nutritionally important and healthy constituents, including carotenoids, inulin, β-glucan, lignans, vitamin E-related compounds, tocols, phytosterols, and phenolic compounds, which are beneficial for human consumption. They not only provide nutrition, but also confer health promoting effects in food, such as anti-carcinogenic, anti-microbial, and antioxidant properties.

Fermentation is a viable processing technique to transform whole grains in edible foods since it is an affordable, less complicated technique, which not only transforms whole grains but also increases nutrient bioavailability and positively alters the levels of health-promoting components (particularly antioxidants) in derived whole grain products. This review addresses the impact of fermentation on phenolic compounds and antioxidant activities with most available studies indicating an increase in these health beneficial constituents. Such increases are mostly due to breakdown of the cereal cell wall and subsequent activities of enzymes that lead to the liberation of bound phenolic compounds, which increase antioxidant activities. In addition to the improvement of these valuable constituents, increasing the consumption of fermented whole grain cereals would be vital for the world’s ever-growing population. Concerted efforts and adequate strategic synergy between concerned stakeholders (researchers, food industry, and government/policy makers) are still required in this regard to encourage consumption and dispel negative presumptions about whole grain foods.

초록

도시화, 질병 및 질환의 발생과 확산은

건강에 유익한 식품의 의식적이고 의도적인 소비를 촉진해 왔습니다.

전곡(WG) 곡물은

카로티노이드, 인울린, 베타글루칸, 리간, 비타민 E 관련 화합물, 토콜, 피토스테롤, 페놀 화합물 등

인간 섭취에 유익한 다양한 영양소와 건강 성분을 함유한 식품의 한 종류입니다.

carotenoids, inulin, β-glucan, lignans, vitamin E-related compounds,

tocols, phytosterols, and phenolic compounds

이들은 단순히 영양을 공급하는 것뿐 아니라

식품에 항암, 항균, 항산화 등 건강 증진 효과를 부여합니다.

발효는

통곡물을 식용 식품으로 변환하는 실용적인 가공 기술로,

비용이 저렴하고 복잡하지 않으며,

통곡물을 변환하는 동시에 영양소 생체 이용률을 높이고

건강 증진 성분(특히 항산화 성분)의 수준을 긍정적으로 변화시킵니다.

이 리뷰는

발효가 페놀성 화합물과 항산화 활성에 미치는 영향을 다루며,

대부분의 연구 결과 이러한 건강에 유익한 성분의 증가를 보여줍니다.

이러한 증가는

주로 곡물 세포벽의 분해와 이후 효소의 활동으로 인해 결합된

페놀성 화합물이 방출되어

항산화 활성이 증가하기 때문입니다.

이러한 가치 있는 성분의 개선 외에도,

발효된 전체 곡물 곡물의 섭취를 증가시키는 것은

세계 인구의 지속적인 증가에 필수적입니다.

관련 이해관계자(연구자, 식품 산업, 정부/정책 입안자) 간의 협력을 강화하고

적절한 전략적 시너지를 창출하는 것이 이 분야에서 소비를 촉진하고

전곡 식품에 대한 부정적인 인식을 해소하기 위해 여전히 필요합니다.

Keywords: fermentation, fermented foods, whole grains, health benefits, phenolic compounds, antioxidant activity

1. Introduction

Foods in the past were known to conventionally provide nutrients necessary for basic physiological functions. This assumption has changed with available knowledge at the disposal of consumers, changes in food regulations, and an ever-growing health-conscious population, which are factors resulting in an increasing desire for foods with additional physiological benefits. The 2500-year-old concept of “Let food be thy medicine and medicine be thy food” by Hippocrates is now being embraced better than ever as consumers are gradually becoming aware of the importance of diet in health promotion and disease prevention. Such a concept of food as medicine could have led to the trend of what is now known as “functional foods,” which is a concept first created in Japan in the 1980s [1].

Supporting this perspective of food as medicine are several studies on whole grains (WGs) and WG-diets having positive effects on disease markers such as blood pressure, diabetes, and obesity [2,3,4,5,6,7,8,9,10,11]. WGs are essentially made up of the germ, bran, and endosperm and contains all the important parts of the entire grain seed in their original proportions. A more detailed and approved definition by the American Association of Cereal Chemists (AACC) says “WGs shall consist of the intact, ground, cracked, or flaked caryopsis, whose principal anatomical components—the starchy endosperm, germ, and bran—are present in the same relative proportions as they exist in the intact caryopsis” [12]. On the contrary, refined grains (RGs) are products obtained after the refining process involving the removal of the most potent protective components of the grains found in the bran and germ. This consequently leaves only the starchy-rich endosperm. The retained protective components in WGs make them better constituents of beneficial components as compared to their refined counterparts.

Health beneficial constituents of WGs include phytochemicals, bioactive carbohydrate fractions, peptides, and other phytonutrients [11,13,14,15,16]. WGs contain high amounts of phytochemicals, which are plant secondary metabolites that have shown biological activity and have been broadly investigated as health beneficial groups of compounds in food [17,18,19]. Particularly important are phenolic constituents, which are major forms of these phytochemicals and vital with reference to their unique contribution to the health benefits of WGs. The major sources of these phytochemicals are phenolic compounds (PCs) due to the high concentrations of bioactive constituents in the bran and germ layer [17,20,21] and the fact that they are largely one of the most important dietary sources of energy intake worldwide.

1. 서론

과거에는 식품이 기본적인 생리적 기능에 필요한 영양소를 제공하는 것으로 알려져 있었습니다. 그러나 소비자의 지식 확대, 식품 규제의 변화, 건강에 대한 인식이 높아지는 인구 증가 등 요인으로 인해 추가적인 생리적 혜택을 가진 식품에 대한 수요가 증가하고 있습니다. 히포크라테스의 2,500년 전 개념인 “음식이 약이 되고 약이 음식이 되라”는 말은 소비자들이 식단이 건강 증진과 질병 예방에 중요함을 점차 인식함에 따라 이제보다 더 널리 받아들여지고 있습니다. 이러한 음식이 약이라는 개념은 1980년대 일본에서 처음 제안된 “기능성 식품”이라는 트렌드로 이어졌습니다 [1].

Let food be thy medicine and medicine be thy food”

이 '음식이 약이다'라는 관점을 뒷받침하는 연구들은

전곡(WGs)과 전곡 식단이

혈압, 당뇨병, 비만 등 질병 지표에 긍정적인 영향을 미친다는 결과를 보여줍니다[2,3,4,5,6,7,8,9,10,11].

전곡은 배아, 껍질, 배유로 구성되며,

곡물 종자의 모든 중요한 부분을 원래 비율대로 포함합니다.

germ, bran, and endosperm

미국 곡물 화학자 협회(AACC)의 더 상세하고 승인된 정의에 따르면

“WGs는 전체, 분쇄된, 깨진, 또는 조각난 곡물 알갱이로 구성되며,

주요 해부학적 구성 요소인 전분 함유 내배유, 배아, 및 껍질이

전체 곡물 알갱이에 존재하는 것과 동일한 상대적 비율로 포함되어야 한다” [12].

반면 정제 곡물(RGs)은

곡물의 가장 강력한 보호 성분인 껍질과 배아를 제거하는 정제 과정을 거쳐 얻어진 제품입니다.

이로 인해 전분 함량이 높은 내배유만 남게 됩니다.

WGs에 남아 있는 보호 성분은

정제된 곡물 대비 유익한 성분의 구성 요소로 더 우수합니다.

WG의 건강에 유익한 구성 성분에는

식물 화학물질, 생물활성 탄수화물 분획, 펩타이드 및 기타 식물 영양소가 포함됩니다 [11,13,14,15,16].

WG는 식물 2차 대사산물로 생물학적 활성을 보여주며

식품에서 건강에 유익한 화합물 그룹으로 광범위하게 연구된 식물 화학물질을 풍부하게 함유합니다 [17,18,19].

특히 중요한 것은 식물 화합물의 주요 형태이며

WG의 건강 혜택에 대한 독특한 기여로 인해 중요한 페놀성 성분입니다.

이러한 식물 화합물의 주요 원천은 페놀 화합물(PCs)로,

겨와 배아층에 생물활성 성분이 고농도로 존재하기 때문이며 [17,20,21],

전 세계적으로 가장 중요한 에너지 섭취 원천 중 하나이기 때문입니다.

2. Phenolic Compounds in WG Foods

The overall benefit derived from three major components of WG (germ, bran, and endosperm) altogether is higher than any of the individual fractions [22,23]. A combination of these components makes WG contain physiologically important components including vitamins, fatty acids, phytosterols, PCs, fatty acids, dietary fiber, carotenoids, lignans, and sphingolipids (Figure 1), which can promote health either singly or in synergy with each other [18,24]. A series of meta analyses and multiple scientific studies have equally reported an association between increasing intake of WG-foods and reduced risk of non-communicable diseases such as cardiovascular diseases, coronary heart diseases, stroke [24,25,26], metabolic syndrome [27], and cancers [28,29] as well as a positive effect on gut microbiota [30]. Phenolic compounds are subsequently discussed in this review as it is of vital importance in WG-cereals [16] and the fact that they are the most studied phytochemicals [31]. Usually, WGs may be consumed as food after it has been incorporated as an ingredient into other food products or as food itself after processing. One type of such a food processing technique adopted for the transformation of WGs into diets is fermentation, which is a process that yields products that are not only shelf stable, but also better in sensorial qualities and health beneficial constituents [32,33,34,35,36]. The cereal bran is a major source of these PCs and this paper seeks to review available scientific literature on fermented WG-products to understand the influence and role of fermentation on PCs and antioxidant activity (AA) thereof.

2. WG 식품의 페놀성 화합물

WG의 세 주요 구성 요소(배아, 껍질, 배유)가 함께 제공하는

전체적인 혜택은 개별 분획보다 높습니다 [22,23].

이 성분들의 조합으로 WG는

비타민, 지방산, 식물 스테롤, 페놀성 화합물(PCs), 지방산, 식이 섬유, 카로티노이드, 리간, 스핑고리피드(그림 1) 등

생리적으로 중요한 성분을 함유하며,

이 성분들은 단독으로 또는 서로 시너지 효과를 내어 건강을 증진시킬 수 있습니다[18,24].

일련의 메타 분석과 다수의 과학적 연구는

WG 식품 섭취 증가와 심혈관 질환, 관상동맥 질환, 뇌졸중 [24,25,26], 대사 증후군 [27], 암 [28,29]과 같은

비전염성 질환의 위험 감소 사이의 연관성을 보고했으며,

장 미생물군에 대한 긍정적인 영향도 확인되었습니다 [30].

이 리뷰에서는

WG 곡물에서 중요한 역할을 하는 페놀 화합물이 논의됩니다 [16]이며,

이는 가장 많이 연구된 식물 화합물이기 때문입니다 [31].

일반적으로 WG는

다른 식품에 원료로 포함되어 가공된 형태로 섭취되거나,

가공 후 식품 자체로 섭취될 수 있습니다.

WG를 식이로 전환하기 위해 채택된 식품 가공 기술 중 하나는

발효입니다.

발효는

제품이 단순히 보관 안정성뿐 아니라

감각적 품질과 건강에 유익한 성분이 향상된 제품을 생산하는 과정입니다 [32,33,34,35,36].

곡물 껍질은

이러한 PC의 주요 원천이며,

본 연구는 발효 WG 제품에 대한 기존 과학 문헌을 검토하여

발효가 PC 및 항산화 활성(AA)에 미치는 영향과 역할을 이해하는 것을 목표로 합니다.

Figure 1.

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Whole grain phytochemicals.

Phenolic compounds (also called phenolics) are derived from several biosynthetic precursors including pyruvate, acetate, some amino acids (phenylalanine and tyrosine), malonyl CoA, acetyl CoA through the action of pentose phosphate, shikimate, and phenylpropanoid metabolism pathways [37,38,39]. The term ‘phenolic acids’ refers to phenolic compounds having one carboxylic acid group and are mainly divided into two subgroups, i.e., hydroxybenzoic acids (such as gallic, p-hydroxybenzoic, protocatechuic, syringic, and vanillic acids) and hydroxycinnamic acids (caffeic, ferulic, p-coumaric, and sinapic acids) (Figure 2). Flavonoids are an equally well-known class of frequently occurring phenolics in WGs. Major phenolics found in WGs are phenolic acids (PAs), flavonoids, and tannins. These plant-derived constituents are bioactive and involved in potentiating the redox defense of the body, prevention, and counteracting oxidative stress and reducing free radical-related cellular damage.

전곡 식물 화합물.

페놀성 화합물(페놀류라고도 함)은

피루브산, 아세테이트, 일부 아미노산(페닐알라닌과 티로신), 말론일 코엔자임 A, 아세틸 코엔자임 A를 포함한

여러 생합성 전구체로부터

펜토스 인산, 시키메이트, 페닐프로파노이드 대사 경로를 통해 생성됩니다[37,38,39].

pyruvate, acetate, some amino acids (phenylalanine and tyrosine), malonyl CoA, acetyl CoA

through the action of pentose phosphate, shikimate, and phenylpropanoid metabolism pathways

펜토스 인산 경로(PPP)는 글루코스 6-인산(G6P)에서 분기되어 NADPH와 리보스 5-인산(R5P)을 생성하며, 탄소 원자를 글리코겐 분해 경로나 글루코네오겐시스 경로로 되돌려 보냅니다. PPP는 세포 내 환원-산화(redox) 균형과 생합성의 주요 조절자로 입증되었습니다. PPP에 관여하는 효소들은 많은 인간 질환에서 중요한 역할을 하는 것으로 보고되었습니다. 이 리뷰에서는 PPP가 제2형 당뇨병과 암에서扮演하는 역할을 논의할 것입니다.

서론

펜토스 인산 경로(PPP)는 글루코스 대사에서 중요한 부분을 차지합니다. PPP는 글리코lysis의 첫 번째 단계 이후 분기되며, 중간 대사산물인 글루코스 6-인산(G6P)을 소비하여 PPP의 산화적 및 비산화적 분기를 통해 프럭토스 6-인산(F6P)과 글리세랄데히드 3-인산(G3P)을 생성합니다. 글리코lysis와 포도당 산화 과정과 달리 PPP는 세포의 에너지 요구를 충족시키기 위해 아데노신 5′-트리포스페이트(ATP)를 공급하지 않습니다. 대신 NADPH와 리보스 5-포스페이트(R5P)를 공급합니다. 이 두 대사산물은 세포의 생존과 증식에 필수적입니다. R5P는 핵산 합성의 기본 단위입니다. NADPH는 지방산, 스테롤, 핵산, 필수 아미노산(1, 2)의 합성에 필요한 환원력입니다. 또한 NADPH로부터 산화된 글루타티온(GSSG)을 환원된 글루타티온(GSH)으로 전환하는 글루타티온 환원효소(glutathione reductase)를 통한 과정은 세포의 항산화 방어에 중요합니다. 흥미롭게도 NADPH는 활성산소종(ROS)을 생성하는 NADPH 산화효소(NOXs)의 기질로도 작용합니다(3).

PPP의 산화 분지와 비산화 분지 모두 세포질에서 발생합니다(그림 1). 글루코스 6-인산 탈수소효소(G6PD)는 산화 PPP의 속도 제한 효소로, G6P가 경로로 유입되는 유량을 결정합니다. G6PD는 G6P를 6-포스포글루코노락톤으로 전환하며 이 과정에서 NADPH를 생성합니다. 6-포스포글루코노락톤아제(6PGL)는 6-포스포글루코노락톤을 가수분해하여 6-포스포글루코네이트(6PG)를 생성하는 효소입니다. 6-포스포글루코네이트 탈수소효소(6PGD)는 6-PG를 리불로즈 5-포스페이트(Ru5P)로 전환하며 NAPDH를 생성합니다(그림 1). 포유류 세포에서 세포질 NADPH의 가장 큰 기여원은 산화적 PPP입니다. 또한, 이소시트르산 탈수소효소 1(IDH1), 말산 효소 1(ME1) 및 10-포르미틸테트라히드로폴산 탈수소효소(ALDH1L1)를 포함한 최소 3개의 다른 세포질 효소가 세포질 내 NADPH 합성에 기여합니다. 또한, 미토콘드리아 NADPH 생산은 니코틴아미드 핵산 트랜스히드라제(NNT), 이소시트르산 탈수소효소 2(IDH2), 말산 효소 3(ME3), 미토콘드리아 동형체 10-포르밀테트라히드로폴산 탈수소효소(ALDH1L2) 및 메틸렌테트라히드로폴산 탈수소효소 1 유사체(MTHFD1L)를 포함한 최소 5개의 미토콘드리아 효소에 의존합니다(4).

식물에서의 페닐프로파노이드 생합성은 성장, 발달, 환경 적응에 필수적인 다양한 향기성 대사물을 생성합니다. 이 중 일부 향기성 화합물은 높은 경제적 가치를 지니고 있습니다. 페닐알라닌 암모니아 리아제(PAL)는 이 경로의 첫 번째 필수 효소로, 탄소 흐름을 주요 대사 경로에서 다양한 페놀 화합물의 합성으로 전환시킵니다. 수십 년간의 연구를 통해 PAL의 전사 및 효소 활성을 조절하는 정교한 조절 메커니즘이 다중 수준에서 존재한다는 것이 밝혀졌습니다. 이 리뷰에서는 PAL의 활성을 조절하는 복잡한 조절 메커니즘에 대한 현재의 이해를 개괄적으로 제시하며, 최근 진전된 연구 결과인 PAL의 포스트트랜스레이셔널 변형, 대사체 피드백 조절, 효소 조직화에 대한 내용을 강조합니다.

'페놀산'이라는 용어는

카르복시산 그룹을 하나 가진 페놀 화합물을 지칭하며,

주로 두 개의 하위 그룹으로 나뉩니다.

즉,

히드록시벤조산(갈산, p-히드록시벤조산, 프로토카테추산, 시링산, 바닐산 등)과

히드록시시나믹산(카페인산, 페룰산, p-쿠마르산, 시나픽산 등)입니다. (그림 2).

플라보노이드는

WG에서 자주 발견되는 페놀성 화합물의 또 다른 잘 알려진 분류입니다.

WG에서 발견되는 주요 페놀성 화합물은

페놀산(PAs), 플라보노이드, 탄닌입니다.

이러한 식물 유래 성분은 생물학적 활성을 가지고 있으며,

신체 내 산화환원 방어 강화, 산화 스트레스 예방 및 억제, 자유 라디칼 관련 세포 손상 감소에 관여합니다.

Figure 2.

Classification of major phenolic compounds in whole grains.

As stated by Singh et al. [40], flavonoids are the largest group of phenolics and account for the half of known PCs in plants. These compounds are equally low molecular weight compounds consisting of two aromatic rings (A and B) joined by a three-carbon bridge (C6–C3–C6 structure) [40].

Tannins, on the other hand, are high molecular weight polymeric phenolic compounds known to contribute to the pericarp (seed coat) color of cereals. These polyphenolic compounds have molecular weights of between 500–3000 g/mol, containing sufficient hydroxyls and other groups including carboxyl [41,42,43]. Tannins can be broadly classified into two, which include hydrolysable tannins [esters of ellagic acid (ellagitannins) or gallic acid (gallotannins)] and condensed tannins [(called polymeric proanthocyanidins) and known to be composed of flavonoid units) [41,44]. A plethora of excellent reviews and scientific literature are available in the literature on detailed classifications, forms, occurrences, and formation/generation of these compounds [15,16,40,41,45,46,47,48,49,50].

전곡류의 주요 페놀성 화합물 분류.

Singh 등 [40]에 따르면,

플라보노이드는 페놀성 화합물 중 가장 큰 그룹으로

식물에서 알려진 페놀성 화합물의 절반을 차지합니다.

이 화합물은

두 개의 아로마틱 고리(A와 B)가

세 탄소 다리로 연결된(C6–C3–C6 구조) 저분자량 화합물입니다 [40].

 two aromatic rings (A and B) joined by a three-carbon bridge (C6–C3–C6 structure)

최근 몇 년간 자연계에 존재하는 항산화 물질에 대한 관심이 증가하고 있습니다. 플라보노이드는 식물의 여러 부분에서 합성되는 천연 물질로, 높은 항산화 능력을 나타냅니다. 이들은 기본 구조에 따라 여러 클래스로 분류되는 대규모 화합물 그룹입니다. 플라보노이드는 활성산소종(ROS)이 생성될 때 ROS 제거 작용을 통해 그 축적을 조절하는 능력을 가지고 있습니다. 따라서 이러한 항산화 화합물은 식물 스트레스 내성에 중요한 역할을 하며, 주로 항염증 및 항균 특성으로 인해 인간 건강에 높은 관련성을 가지고 있습니다. 또한 플라보노이드는 식품 산업에서 보존제, 색소, 항산화제로 사용되며, 화장품 및 제약 산업 등 다른 산업 분야에서도 다양한 응용 가능성을 가지고 있습니다. 그러나 산업적 목적으로 플라보노이드를 활용하려면 고순도 및 고품질 추출 과정이 필요합니다. 플라보노이드 추출 수율을 높이고 환경 친화적인 방법을 개발하기 위해 다양한 방법이 개발되었습니다. 이 리뷰는 가장 풍부한 자연 플라보노이드, 구조 및 화학적 특성, 추출 방법, 생물학적 활성을 소개합니다.

타닌은

곡물의 종피(종자 껍질) 색소에 기여하는 것으로 알려진

고분자 페놀성 화합물입니다.

이 폴리페놀 화합물은

분자량이 500–3000 g/mol이며,

카르복실 그룹을 포함한 충분한 수산기를 포함합니다 [41,42,43].

Tannins, on the other hand, are high molecular weight polymeric phenolic compounds known to contribute to the pericarp (seed coat) color of cereals

탄닌은 크게 두 가지로 분류됩니다.

하나는

가수분해성 탄닌[엘라직 산의 에스터(엘라지탄닌) 또는 갈릭 산의 에스터(갈로탄닌)]이며,

다른 하나는

응축 탄닌[(폴리머 프로안토시아니딘이라고도 불리며 플라보노이드 단위로 구성되어 있음)으로

알려져 있습니다] [41,44].

hydrolysable tannins [esters of ellagic acid (ellagitannins) or gallic acid (gallotannins)] and condensed tannins [(called polymeric proanthocyanidins) and known to be composed of flavonoid units)

https://pmc.ncbi.nlm.nih.gov/articles/PMC5429339/

탄닌은 고분자량, 수용성, 폴리페놀성 화합물로 구성된 이질적인 그룹으로, 곡물, 콩류 종자 및 주로 많은 과일과 채소에 자연적으로 존재하며, 생물학적 및 비생물학적 스트레스 요인으로부터 보호 역할을 합니다. 탄닌은 항산화 및 자유 라디칼 제거 활성, 항균, 항암, 항영양 및 심장 보호 효과를 포함한 다양한 약리학적 효과를 발휘합니다. 또한 대사 장애에 유익한 효과를 발휘하며, 여러 산화 스트레스 관련 질환의 발병을 예방하는 것으로 보입니다. 그러나 이러한 식물 화합물의 생체 이용률과 약동학 데이터는 여전히 부족하지만, 이 화합물의 장 흡수율은 중합도와의 역상관 관계가 있는 것으로 나타났습니다. 이 분자들과 그 대사물이 장벽을 통과하여 생물학적 특성을 발휘하는 메커니즘을 명확히 하기 위해 추가 연구가 필수적입니다. 이 리뷰는 탄닌에 대한 현재 문헌을 요약하며, 약리학적 및 질병 예방 특성을 뒷받침하는 주요하고 최근 제안된 작용 메커니즘, 생체 이용률, 안전성 및 독성학에 초점을 맞췄습니다.

이 화합물의 상세한 분류, 형태, 분포, 형성/생성에 대한

우수한 리뷰와 과학 문헌이 문헌에 풍부하게 존재합니다 [15,16,40,41,45,46,47,48,49,50].

3. Fermentation of WG Foods

Food processing is essential for the transformation of food crops into edible forms. Fermentation is an old food processing technique that has been adopted for centuries around the world, especially in developing nations. It involves an intentional conversion/modification of a substrate through activities of microorganisms to get a desired product. This is usually completed through microbial actions, which positively alter the appearance, flavor, functionalities, nutritional composition, color, and texture. The fermentation process itself yields beneficial effects through direct microbial action and production of metabolites and other complex compounds [51,52,53].

Conventional techniques of fermentation include

(i) natural (also called spontaneous) occurrences through the actions of endogenous microorganisms,

(ii) back slopping involves utilizing plenty of successful previous fermentation batches) and

(iii) controlled fermentation, which entails the inoculation of starter cultures/specific strains.

Subsequent fermented products are not only shelf stable through the preservative effect of this process, but fermentation also improves bioavailability and palatability, confers desirable organoleptic characteristics that impact aroma, texture, and flavor and improves the health beneficial components in food [32,33,34,35,36]. Irrespective of the food substrate (cereal, legume, vegetable, fruit, RG, or WG), fermentation results in the modification of inherent constituents, secondary metabolites, detoxification of toxic components/residues, and improvement in the functionality of the food product [35,36,53,54,55].

The incorporation of WG into diet which, is influenced by cultural beliefs, disadvantages of longer cooking time, the presence of phytates, tannins, and a limited variety of products made from them [56]. Additionally, some of their components may adversely affect the functional characteristics, taste, texture, and sensory appeal of subsequent formulations. Viable options for addressing this and incorporating WGs into diet would be completed through appropriate transformation into various other beneficial food forms, which would ensure the possibility of obtaining various value-added products. Although RGs are mostly used in fermented foods, the use of WGs as staple foods equally has a long history of human consumption [23]. Findings from epidemiological studies and discoveries, therefore, have triggered renewed interest among governmental bodies of different nations that WG should form part of cereal servings [24,57,58]. Table 1 summarizes common fermented WG products obtained through both solid-state fermentation (SSF) and liquid/submerged fermentation (SmF). While the former occurs in the absence or near-absence of free water, the latter occurs in the presence of free flowing water (more fluids compared to SSF). Subsequent fermented products are relatively few in contrast to numerous other studies reporting the use of RGs for similar food products, which necessitates further intensified research on the development of WG-fermented food products.

3. WG 식품의 발효

식품 가공은 식물 작물을 식용 형태로 변환하는 데 필수적입니다.

발효는

수세기 동안 전 세계적으로,

특히 개발도상국에서 채택된 오래된 식품 가공 기술입니다.

이는 미생물의 활동을 통해

기질을 의도적으로 변환/수정하여 원하는 제품을 얻는 과정입니다.

이 과정은 일반적으로 미생물의 작용을 통해 이루어지며,

외관, 맛, 기능성, 영양 성분, 색상, 텍스처 등을 긍정적으로 변화시킵니다.

발효 과정 자체는

미생물의 직접적인 작용과 대사산물 및 기타 복잡한 화합물의 생산을 통해

유익한 효과를 발휘합니다 [51,52,53].

전통적인 발효 기술에는

(i) 내생 미생물의 작용을 통해 자연적으로(또는 자발적으로) 발생하는 자연 발효,

(ii) 이전 발효 배치의 성공적인 샘플을 활용하는 백 슬로핑,

(iii) 스타터 배양액/특정 균주를 접종하는 제어 발효가 포함됩니다.

Conventional techniques of fermentation include

(i) natural (also called spontaneous) occurrences through the actions of endogenous microorganisms,

(ii) back slopping involves utilizing plenty of successful previous fermentation batches) and

(iii) controlled fermentation, which entails the inoculation of starter cultures/specific strains.

발효 제품은

이 과정의 보존 효과로 인해 장기 보관 가능하며,

발효는 생체 이용률과 식감 개선, 향, 텍스처, 맛에 영향을 미치는 바람직한 관능적 특성을 부여하며,

식품 내 건강에 유익한 성분을 향상시킵니다 [32,33,34,35,36].

식품 원료(곡물, 콩류, 채소, 과일, RG, 또는 WG)에 관계없이 발효는

내재된 구성 성분의 변화,

2차 대사산물 생성,

유해 성분/잔류물의 해독,

식품 제품의 기능성 개선을 초래합니다 [35,36,53,54,55].

modification of inherent constituents,

secondary metabolites,

detoxification of toxic components/residues, and

improvement in the functionality of the food product

WG를 식단에 포함시키는 것은

문화적 신념, 긴 조리 시간의 단점, 피타트, 탄닌의 존재, 그리고

이들로부터 만들어진 제품의 제한된 다양성에 의해 영향을 받습니다 [56].

또한, 일부 성분은

후속 제형의 기능적 특성, 맛, 텍스처, 감각적 매력에 부정적인 영향을 미칠 수 있습니다.

이 문제를 해결하고 WG를 식단에 도입하기 위한 실용적인 방법은

다양한 유익한 식품 형태로 적절한 변환을 통해 이루어질 수 있으며,

이는 다양한 부가가치 제품 생산의 가능성을 보장합니다.

RGs는 주로 발효 식품에 사용되지만,

WG를 주 식재료로 사용하는 것은

인간 소비의 오랜 역사를 가지고 있습니다 [23].

역학 연구 결과와 발견은

따라서 다양한 국가의 정부 기관에서 WG가 곡물 섭취량에 포함되어야 한다는

새로운 관심을 불러일으켰습니다 [24,57,58].

표 1은

고체 상태 발효(SSF)와 액체/침지 발효(SmF)를 통해 얻어진

일반적인 발효 WG 제품을 요약합니다.

전자는 자유 수분이 거의 없거나 전혀 없는 조건에서 발생하며,

후자는 자유롭게 흐르는 수분이 존재하는 조건(SSF에 비해 더 많은 액체)에서 발생합니다.

후속 발효 제품은

다른 연구에서 RG를 유사한 식품 제품에 사용한 사례에 비해 상대적으로 적으며,

이는 WG 발효 식품 제품 개발을 위한 추가적인 집중 연구가 필요함을 시사합니다.

Table 1.

Some reported fermented food products from whole grains.

Whole Grain(s)FoodType of FermentationReference

Barley and oat	Tempe	SSF	Eklund-Jonsson et al. [59]
Maize	Akamu/Ogi	SSF	Oyarekua [60], Obinna-Echem et al. [61]
Millet	Koji	SSF	Salar et al. [62]
Millet	Probiotic drink	SmF	Di Stefano et al. [63]
Millet	Fermented milk	SmF	Sheela et al. [64]
Millet	Sourdough bread	SSF	Wang et al. [65]
Oat	Fermented oat	SSF	Wu et al. [66]
Oat, wheat	Bread	SSF	Gamel et al. [67]
Quinoa	Yoghurt	SmF	Zannini et al. [68]
Quinoa, wheat	Fermented product	SSF	Ayyash et al. [69]
Rye, oat, wheat	Bread	SSF	Buddrick et al. [70]
Rye, wheat	Sourdough bread	SSF	Koistinen et al. [71]
Rye	Bread	SSF	Johansson et al. [72], Raninen et al. [73]
Rye	Porridge	SSF	Lee et al. [74]
Rye	Sourdough bread	SSF	Beckmann et al. [75], Zamaratskaia et al. [76]
Sorghum	Burukutu	SmF	Ikediobi et al. [77]
Sorghum	Fermented balls	SSF	Ragaee and Abdel-Aal [78]
Sorghum	Fermented porridge	SSF	Dlamini et al. [79]
Sorghum	Injera	SSF	Taylor and Taylor [80]
Sorghum	Ogi	SmF	Akingbala et al. [81]
Sorghum	Omuramba	SmF	Mukuru et al. [82]
Sorghum	Ting	SSF	Kruger et al. [83], Adebo et al. [84,85]
Sorghum	Uji	SmF	Taylor and Taylor [80]
Tef	Injera	SSF	Tamene et al. [86]
Wheat	Boza	SmF	Gotcheva et al. [87]
Wheat	Bread	SSF	Mustafa and Adem [88], Struyf et al. [89]
Wheat	Sourdough bread	SSF	García-Mantrana et al. [90]
Wheat	Tempe	SSF	Dey and Kuhad [91], Starzyńska-Janiszewska et al. [92]

SSF—solid-state fermentation. SmF—submerged/liquid fermentation.

Due to the protective pericarp/seed coat, the fermentation process might be slightly hindered. Such has been reported in the literature and attributed to some of the antimicrobials and bioactive constituents in the seed coat that might mitigate the activity of fermenting microorganisms [55,90,93,94]. The protective pericarp layer of cereal tends to alter the diffusion of nutrients such as amino acids and sugars necessary for the growth of fermenting microorganisms. While this might result in a slightly higher pH and likely longer fermentation periods (in the absence of a starter culture), fermentation still modifies the phenolic constituents in WGs.

보호막인 종피/종피층으로 인해 발효 과정이 약간 방해받을 수 있습니다. 이는 문헌에서 보고되었으며, 종피에 존재하는 일부 항균 물질과 생물활성 성분이 발효 미생물의 활성을 억제하기 때문으로 추정됩니다 [55,90,93,94]. 곡물의 보호막인 종피층은 발효 미생물의 성장에 필요한 아미노산과 당분의 확산을 방해합니다. 이것은 스타터 배양액이 없는 경우 약간 높은 pH와 더 긴 발효 기간으로 이어질 수 있지만, 발효는 여전히 WGs의 페놀성 성분을 변형시킵니다.

4. Impact of Fermentation on Phenolic Compounds in WGs

The fermentation process can have multiple effects on WG phenolics leading to modifications in inherent levels and/or formation of subsequent monomers or polymers. Adebo et al. [84] reported higher bioactive compounds (catechin, gallic acid, and quercetin) after fermentation in a study on ting from fermented WG-sorghum with a concurrent decrease in total flavonoid content (TFC), total tannin content (TNC), and total phenolic content (TPC). Reported decreases in levels of TPC, TFC, and TNC were attributed to degradation and hydrolysis of the phenolic compounds, while a corresponding increase in catechin, gallic acid, and quercetin was attributed to a release of these bioactive compounds after fermentation with Lactobacillus strains.

Through fungal fermentation of WG-wheat into tempe, an increase in the sum of PAs was observed with up to a 382% increase in ferulic acid recorded after fermentation [92]. A similar trend of increase in investigated PCs and TPC during the fermentation of WG-tempe with Rhizopus oryzae RCK2012 had been reported earlier [91]. Salar et al. [62] equally reported an increase in TPC of the WG-millet-koji and attributed this to mobilization of PCs from their bound form to a free state through enzymes produced during fermentation. Similar authors earlier reported an increase in TPC during the fermentation of WG-maize [95], reportedly through the activities of β-glucosidase, which is capable of hydrolyzing phenolic phucosides to release free phenolics. Increased extractability of PCs, synthesis of new bioactive compounds, and consequent liberation of PCs due to structural breakdown of cereal cell walls have all been attributed to such increases in WG-PCs after fermentation (Table 2). Through metabolic activities of microbes, fermentation also induces structural breakdown of the cell wall, which leads to synthesis of various bioactive compounds [65]. Equally important are the roles of proteases, amylases, xylanases derived from fermenting microorganisms, and the cereal grain that contributes to modification of the grain and distorting of chemical bonds, which, consequently, releases bound phenolics (Figure 3).

4. 발효가 WGs의 페놀성 화합물에 미치는 영향

발효 과정은

WGs의 페놀성 화합물에 다양한 영향을 미쳐

내재된 수준을 변형시키거나

후속 단량체 또는 중합체의 형성을 유발할 수 있습니다.

Adebo 등 [84]은

발효된 WG-수수에서 발효 후 생물활성 화합물(카테킨, 갈산, 케르세틴)의 함량이 증가했으며,

동시에 총 플라보노이드 함량(TFC), 총 탄닌 함량(TNC), 총 페놀성 함량(TPC)이 감소했다고 보고했습니다.

TPC, TFC, 및 TNC의 감소는

페놀성 화합물의 분해 및 가수분해로 인해 발생했으며,

반면 카테킨, 갈산, 및 케르세틴의 증가는

Lactobacillus 균주와의 발효 후 이러한 생물활성 화합물의 방출로 인해 발생했습니다.

WG-밀을 템페로 곰팡이 발효시킨 결과,

페놀산(PA)의 총량이 증가했으며,

발효 후 페룰산이 최대 382% 증가했습니다 [92].

Rhizopus oryzae RCK2012로 발효된

WG-템페에서 조사된 페놀성 화합물(PC)과 TPC의 증가 추세는

이전 연구에서도 보고되었습니다 [91].

Salar 등 [62]는

WG-밀-코지(WG-millet-koji)의 TPC 증가를 보고했으며,

이는 발효 과정에서 생성된 효소에 의해 결합된 형태의 PC가 자유 상태로 전환되기 때문이라고 설명했습니다.

동일한 연구진은

이전에 WG-옥수수(WG-maize) 발효 시 TPC 증가를 보고했으며[95],

이는 페놀성 푸코사이드를 가수분해하여 자유 페놀을 방출하는 β-글루코시다제의 활성 때문이라고 설명했습니다.

WG-PCs의 발효 후 증가에 대해,

PC의 추출성 증가, 새로운 생물활성 화합물의 합성, 그리고

곡물 세포벽의 구조적 분해로 인한 PC의 방출이 모두 이러한 증가의 원인으로 지목되었습니다 (표 2).

미생물의 대사 활동을 통해 발효는 세포벽의 구조적 분해를 유도하며,

이는 다양한 생물활성 화합물의 합성을 초래합니다 [65].

발효 미생물에서 유래한 프로테아제, 아밀라제, 엑스라나제 및 곡물 알갱이가 알갱이의 구조를 변형시키고

화학적 결합을 왜곡시켜 결합된 페놀 성분을 방출하는 역할도 마찬가지로 중요합니다(그림 3).

Table 2.

Documented studies on the effect of fermentation on phenolics of whole grains.

Whole GrainFermented ProductPhenolics InvestigatedAnalytical MethodFindingsReferences

Barley and oat groat	Fermented product	Free and bound PAs	Colorimetric; HPLC	Increase in total content of bound PAs in flours from WG-barley related to increased content of bound p-coumaric acid, ferulic acid, and dimers of ferulic acid (5,5′- diferulic, 8-o-4-diferulic, and 8,5′-diferulic acids).	Hole et al. [96]
Maize	Fermented product	TPC	Colorimetric	Increase in TPC after fermentation attributed to the activities of β-glucosidase, capable of hydrolyzing phenolic phucosides to release free phenolics	Salar et al. [95]
Millet	Koji	TPC	Colorimetric	Increase in TPC of fermented product due to mobilization of PCs from their bound form to a free state through enzymes produced during fermentation	Salar et al. [62]
Millet	Sourdough bread	TPC	Colorimetric	Increase and decrease in soluble and bound phenolic content. Slight decrease in TPC observed. Increment of soluble phenolic content may be due to acidification, production of hydrolytic enzymes by LAB, and/or activation of indigenous cereal enzymes, which broke down the bran cell wall structure	Wang et al. [65]
Quinoa, wheat	Fermented product	TPC	Colorimetric	Increase in TPC may be attributed to hydrolytic activities (e.g., esterases) of Bifidobacteria strains that released more PCs via the hydrolysis of complexed forms, possibly the synthesis of new bioactive compounds detected as PCs	Ayyash et al. [69]
Rye	Baked sourdough	TPC, PAs	Colorimetric, HPLC	Fermentation phase more than doubled the levels of easily extractable PCs	Liukkonen et al. [97]
Rye	Sourdough	TPC, PAs	Colorimetric, HPLC	Increased level of total PCs due to increases in methanol-extractable PCs. Modification in levels of bioactive compounds during fermentation by the metabolic activity of microbes. Fermentation-induced structural breakdown of cereal cell walls might have also occurred and led to liberation and/or synthesis of various bioactive compounds	Katina et al. [98]
Rye, wheat	Whole meal bread	PAs	HPLC	Increase in PAs due to activities of phenolic acid esterases during the fermentation stage	Skrajda-Brdak et al. [99]
Sorghum	Fermented porridge	TPC, TNC	Colorimetric	Reduction in TNC and TPC. Reduction in TNC could be due to binding of tannins with protein and other components, which reduces their extractability and tannin degradation by microbial enzymes	Dlamini et al. [79]
Sorghum	Fermented product	TPC, TNC	Colorimetric	Increase in TPC, decrease in TNC	Mohapatra et al. [100]
Sorghum	Ting	Flavonoids, PA, TFC, TNC, TPC	Colorimetric, LC-MS/MS	Decrease in TFC, TNC, and TPC attributed to possible degradation of PCs and hydrolysis of bioactive compounds. Breakdown of tannin-related compounds to lower molecular weight compounds, which affected extractability. Increase in PA and flavonoids could be due to decarboxylation, hydrolysis, microbial oxidation, and reduction as well as esterification reactions that occurred during fermentation	Adebo et al. [84,85]
Wheat	Fermented product	TPC	Colorimetric	Increase in TPC through modification in levels of bioactive compounds during fermentation by the metabolic activity of microbes	Ðordevic et al. [101]
Wheat	Sourdough	PAs	LC-MS/MS, UPLC	Degradation, reduction of some PAs and content of some remain unchanged. Release of PAs from bound fraction, metabolism of PA by LAB strains and action of enzymes (decarboxylases, esterases, and reductases)	Ripari et al. [102]
Wheat	Tempe	TPC, PCs	Colorimetric, TLC, UPLC	Increase in TPC after fermentation, possibly due to release of bound compounds from the wheat matrix	Dey and Kuhad [91]
Wheat	Tempe	Free and condensed PAs	HPLC	Increase in the sum of PA could be linked to an increase in their extractability after fermentation	Starzyńska-Janiszewska et al. [92]
Wheat, brown rice, maize, oat	Fermented product	TPC, PAs	Colorimetric, HPLC	TPC of all fermented samples increased except for Rhizopus oligosporus fermented maize. Increase as well as decrease in PA levels. Decreases was attributed to strain/specie specificity and/or grain composition. General increases were alluded to enhanced bioavailability of cereal phenolics.	Dey and Kuhad [103]

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HPLC—high performance liquid chromatography. LAB—lactic acid bacteria. LC-MS/MS – liquid chromatography tandem mass spectrometry. PA—phenolic acid. PC—phenolic compound. TFC—total flavonoid content. TLC—thin layer chromatography. TNC—total tannin content. TPC—total phenolic content. UPLC—ultra high-performance liquid chromatography.

보리 및 오트 그루트 발효 제품 자유 및 결합형 PAs 분광법; HPLC WG-보리에서 추출한 분말의 결합형 PAs 총 함량이 증가했으며, 이는 결합형 p-쿠마르산, 페룰산, 및 페룰산의 디머(5,5′-디페룰산, 8-o-4-디페룰산, 및 8,5′-디페룰산) 함량 증가와 관련됨. Hole 등 [96]

옥수수 발효 제품 TPC 색상 측정 발효 후 TPC 증가가 페놀성 푸코사이드를 가수분해하여 자유 페놀을 방출하는 β-글루코시다제의 활성에 기인함 Salar 등 [95]

밀 코지 TPC 색상 측정 발효 제품의 TPC 증가. 발효 과정에서 생성된 효소에 의해 결합된 형태에서 자유로운 형태로 페놀성 화합물이 이동되어 발생함 Salar et al. [62]

밀 발효 빵 TPC 색상 측정 용해성 및 결합형 페놀 성분 함량의 증가와 감소. TPC의 경미한 감소가 관찰됨. 용해성 페놀 성분 함량의 증가는 산성화, LAB에 의해 생성된 가수분해 효소, 또는 토착 곡물 효소의 활성화로 인해 곡물 세포벽 구조가 분해되었기 때문일 수 있음 Wang et al. [65]

퀴노아, 밀 발효 제품 TPC 색상 측정법 TPC의 증가는 Bifidobacteria 균주에 의한 가수분해 활성(예: 에스테라제)으로 인해 복합 형태의 PC가 더 많이 방출되었기 때문일 수 있으며, 이는 새로운 생물활성 화합물의 합성으로 검출된 PC와 관련될 수 있습니다. Ayyash et al. [69]

라이 밀 발효 빵 TPC, PAs 색상 측정, HPLC 발효 단계에서 쉽게 추출 가능한 PC 수준이 두 배 이상 증가했습니다. Liukkonen 등 [97]

라이 밀 발효 빵 TPC, PAs 색상 측정, HPLC 총 PC 수준 증가로 인해 메탄올 추출 가능 PC 수준이 증가했습니다. 발효 과정에서 미생물의 대사 활동에 의한 생물활성 화합물 수준의 변화. 발효에 의한 곡물 세포벽의 구조적 분해가 발생했을 수 있으며, 이는 다양한 생물활성 화합물의 방출 및/또는 합성을 유발했을 수 있음 Katina 등 [98]

라이, 밀 전곡 빵 PAs HPLC 발효 단계에서 페놀산 에스테라제의 활성으로 인해 PAs 수준 증가 Skrajda-Brdak 등 [99]

수수 발효 죽 TPC, TNC 색상 측정법 TNC 및 TPC 감소. TNC 감소는 탄닌이 단백질 및 기타 성분과 결합하여 추출성을 감소시키고 미생물 효소에 의한 탄닌 분해로 인해 발생할 수 있음 Dlamini 등 [79]

수수 발효 제품 TPC, TNC 색상 측정법 TPC 증가, TNC 감소 Mohapatra 등 [100]

수수 팅 플라보노이드, PA, TFC, TNC, TPC 색상 측정, LC-MS/MS TFC, TNC, 및 TPC의 감소는 PC의 분해와 생체활성 화합물의 가수분해로 인해 발생할 수 있습니다. 탄닌 관련 화합물의 분해로 분자량이 낮은 화합물로 변환되어 추출성이 영향을 받았습니다. PA 및 플라보노이드의 증가는 발효 과정에서 발생한 탈카르복실화, 가수분해, 미생물 산화, 환원 및 에스테르화 반응 때문일 수 있음 Adebo 등 [84,85]

밀 발효 제품 TPC 색상 측정법 발효 과정에서 미생물의 대사 활동으로 인해 생체활성 화합물의 수준이 변화하여 TPC 증가 Ðordevic 등 [101]

밀 사워도우 PA LC-MS/MS, UPLC 일부 PA의 분해 및 감소, 일부 PA의 함량은 변하지 않음. 결합된 분획으로부터 PA의 방출, LAB 균주에 의한 PA 대사 및 효소(탈카복실화효소, 에스테라제, 환원효소)의 작용 Ripari et al. [102]

밀 템페 총 식물성 성분(TPC), 폴리페놀 성분(PCs) 색상 측정, TLC, UPLC 발효 후 TPC 증가, 이는 밀 매트릭스에서 결합된 화합물의 방출 때문일 수 있음 Dey and Kuhad [91]

밀 템페 자유 및 응축된 PA HPLC PA의 총량이 증가했으며, 이는 발효 후 추출 가능성 증가와 관련될 수 있음 Starzyńska-Janiszewska et al. [92]

밀, 갈색 쌀, 옥수수, 오트 발효 제품 TPC, PAs 색상 측정법, HPLC 모든 발효 시료의 TPC가 증가했으나 Rhizopus oligosporus로 발효된 옥수수 제외. PA 수준은 증가 및 감소 모두 관찰됨. 감소는 균주/종 특이성 및/또는 곡물 성분 때문으로 추정됨. 일반적인 증가는 곡물 페놀 성분의 생체 이용률 향상과 관련될 수 있음. Dey and Kuhad [103]

HPLC—고성능 액체 크로마토그래피. LAB—젖산균. LC-MS/MS – 액체 크로마토그래피 tandem 질량 분석법. PA—페놀산. PC—페놀 화합물. TFC—총 플라보노이드 함량. TLC—얇은 층 크로마토그래피. TNC—총 탄닌 함량. TPC—총 페놀 함량. UPLC—초고성능 액체 크로마토그래피.

Figure 3.

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A summary of ways by which whole grain phenolic compounds are modified during fermentation.

During fermentation, PCs are metabolized and modified by fermenting organisms into other conjugates, glucosides, and/or related forms. Such a metabolism of PCs during fermentation have been reported to increase their bioavailability [104,105] and lead to generation of compounds that impact flavor [106,107]. Fermentation of sorghum into sourdough using LAB strains [singly and in two binary combinations (L. plantarum and L. casei or L. fermentum and L. reuteri)] was reported to have resulted in the metabolism of PAs, PA-esters, and flavonoid glucosides [108]. Most PCs in this study were metabolized and most notable were the transformation of caffeic acid → dihydrocaffeic acid, ethylcatechol, vinylcathechol, ferulic acid → dihydroferulic acid and naringenin-7-O-glucoside → naringenin, reportedly an indication of the presence of esterase (tannase), glucosidase, PA decarboxylase, and PA reductase [108]. The authors also suggested that the strains might have used different pathways for PA and flavonoid metabolism. Fermentation of WG-sorghum have also been reported to have led to the modification of PCs (catechin, gallic acid, and quercetin) into structurally related compounds, which were not identified [85]. The authors suggested that the observed modification could be attributed to decarboxylation, hydrolysis, and esterification reactions that might have occurred during fermentation [85]. In a study on the metabolism of PAs in whole wheat and rye malt sourdoughs, L. plantarum was observed to have metabolized free ferulic acid in wheat and rye malt sourdoughs, while a strain of L. hammesii (DSM 16381) metabolized syringic and vanillic acids and reduced levels of bound ferulic acid in wheat sourdoughs [102]. Co-fermentation of the LAB strains was also noted to have aided the conversion of resultant-free ferulic acid to dihydroferulic acid and volatile metabolites (vinyl-guaiacol and ethyl-guaiacol), which suggests that PA metabolism in sourdoughs is more enhanced by co-fermentation due to complementary metabolic activities [102]. Carboxylase, decarboxylase, esterase, and reductase activities in the LABs were reportedly responsible for PA metabolism in this study [102]. It should, however, be noted that such metabolism could lead to an increase in antimicrobial activities of resulting metabolic products [109], a decrease in antimicrobial activities [104,110], or no alteration in antimicrobial activity levels [108].

According to Gänzle [104], metabolism of PCs may involve the removal of noxious compounds as well as the release of hexosides as a source of metabolic energy. This metabolism could, however, be influenced by composition and intrinsic factors of the matrices/substrate and can, thus, influence the metabolic pathway, i.e., enzymatic activities can shift from decarboxylase action to reductase to glucosidase activity [111]. Glycosyl hydrolases have also been implicated as a group of enzymes responsible for such metabolism of PCs [104]. For example, L. hammesii was reported to have metabolized hydroxybenzoic acids in wheat but not in rye malt sourdoughs, which possibly reflects that the fermentation substrate influences the expression‎ of enzymes active on PAs [111]. Likewise, in a study on sorghum sourdough, the accumulation of dihydrocaffeic acid by only L. fermentum indicates that decarboxylase and reductase enzymes of the other strains (L. fermentum and L. plantarum) have different substrate specificities [108]. The study of Gaur et al. [112] also suggests that availability of genes necessary for the metabolism of these PCs is also of importance and a significant contributor to the metabolic potential of fermenting microorganisms.

발효 과정에서 전체 곡물 페놀 화합물이 변형되는 방법의 요약.

발효 과정에서 페놀 화합물(PCs)은

발효 미생물에 의해 다른 결합체,

글루코사이드 및/또는 관련 형태로 대사 및 변형됩니다.

발효 과정에서

PCs의 이러한 대사 과정은 생체 이용률을 증가시킨다는 보고가 있으며 [104,105],

맛에 영향을 미치는 화합물의 생성을 유발한다는 연구 결과도 있습니다 [106,107].

LAB 균주(단일 균주 및 두 가지 이원 조합(L. plantarum과 L. casei 또는 L. fermentum과 L. reuteri))를 사용하여

수수(sorghum)를 사워도우(sourdough)로 발효시킨 결과,

페놀산(PAs), 페놀산 에스터(PA-esters), 플라보노이드 글루코사이드의 대사 변화가 보고되었습니다[108].

이 연구에서 대부분의 PC는 대사되었으며,

특히 카페인산

→ 디히드로카페인산, 에틸카테콜, 비닐카테콜, 페룰산

→ 디히드로페룰산 및 나링겐인-7-O-글루코사이드

→ 나링겐인으로의 전환이 보고되었으며,

이는 에스테라제(탄나제),

글루코시다제,

PA 탈카복실화효소 및 PA 환원효소의 존재를 나타내는 것으로 알려져 있습니다 [108].

저자들은 또한 균주가

PA와 플라보노이드 대사 경로를 달리 사용할 수 있다고 제안했습니다.

WG-수수 발효는 또한 PC(카테킨, 갈산, 케르세틴)가

구조적으로 관련된 화합물로 변환되는 현상이 보고되었으나,

해당 화합물은 식별되지 않았습니다 [85].

저자들은 관찰된 변환이 발효 과정에서 발생했을 가능성이 있는

디카르복실화,

가수분해,

에스테르화 반응에 기인할 수 있다고 제안했습니다 [85].

Fermentation of WG-sorghum have also been reported to have led to the modification of PCs (catechin, gallic acid, and quercetin) into structurally related compounds, which were not identified [85]. The authors suggested that the observed modification could be attributed to decarboxylation, hydrolysis, and esterification reactions that might have occurred during fermentation [

전밀과 라이 밀 맥아 발효종에서

PA 대사 연구에서 L. plantarum은

밀과 라이 밀 맥아 발효종에서 자유 페룰산을 대사했으며,

L. hammesii 균주(DSM 16381)는

밀 발효종에서 시링산과 바닐린산을 대사하고 결합된 페룰산 수준을 감소시켰습니다 [102].

LAB 균주의 공동 발효는

결과적으로 자유 페룰산을 디히드로페룰산과 휘발성 대사산물(비닐-구아이콜과 에틸-구아이콜)로

전환하는 데 도움을 준 것으로 나타났으며,

이는 발효종에서 PA 대사 활동이 보완적인 대사 활동으로 인해

공동 발효 시 더욱 활성화된다는 것을 시사합니다 [102].

이 연구에서

LAB의 카복실라제, 디카복실라제, 에스테라제, 환원효소 활성이

페룰산 대사 과정에 관여한 것으로 보고되었습니다 [102].

Carboxylase,

decarboxylase,

esterase, and reductase activities in the LABs

were reportedly responsible for PA metabolism in this study

그러나

이러한 대사 과정은

결과적 대사 산물의 항균 활성 증가 [109], 감소 [104,110],

또는 항균 활성 수준 변화 없음 [108]으로 이어질 수 있다는 점을 주의해야 합니다.

Gänzle [104]에 따르면,

PC의 대사 과정은 유해 화합물의 제거와 대사 에너지 원으로 작용하는

헤ксо사이드의 방출을 포함할 수 있습니다.

그러나 이러한 대사 과정은

매트릭스/기질의 구성 및 내재적 요인에 의해 영향을 받을 수 있으며,

따라서 대사 경로를 변화시킬 수 있습니다.

즉,

효소 활성이 디카르복실라제 작용에서 환원효소로,

다시 글루코시다제 활성으로 전환될 수 있습니다 [111].

글리코실 하이드롤라제도 PC의 이러한 대사 과정에 관여하는 효소 그룹으로 지목되었습니다 [104].

예를 들어,

L. hammesii는 밀에서 히드록시벤조산산을 대사했지만 라이 밀 맥아 발효액에서는 그렇지 않았으며,

이는 발효 기질이 PA에 활성인 효소의 발현에 영향을 미친다는 것을 반영할 수 있습니다 [111].

同様に, 수수 발효액 연구에서

L. fermentum만이 디히드로카페인산을 축적한 것은

다른 균주(L. fermentum 및 L. plantarum)의 탈카복실화효소 및 환원효소가

다른 기질 특이성을 가짐을 나타냅니다 [108].

Gaur 등[112]의 연구도

이러한 PC 대사 필요 유전자의 가용성이 발효 미생물의 대사 잠재력에 중요한 역할을 하며

기여한다는 점을 제시합니다.

5. Impact of Fermentation on Antioxidant Activity in WGs

Antioxidants are endogenous or exogenous molecules that mitigate any form of oxidative/nitrosative stress or its consequences [113]. According to Slavin [114], the primary protective role of antioxidants in the body is through their reaction with free radicals. Antioxidants function as free radical scavengers, quenchers of singlet oxygen formation, and reducing agents [115,116] through their inhibitory activity of prooxidant enzymes. A potential mechanism by which PCs confer AA involves the induction of detoxification mechanisms through phase II conjugation reactions, which prevents the formation of carcinogens from precursors as well as by blocking the reaction of carcinogens with critical cellular macromolecules [117,118]. Phenolic compounds also modify some cellular signaling processes and donate an electron/transfer hydrogen atom to free radicals, activate endogenous antioxidant mechanisms, which increases the levels of antioxidant enzymes, and act as chelators of trace metals involved in free radical protection [116,119,120].

As evident in Table 3, most available studies in the literature investigating the influence of fermentation on phenolic compounds have majorly focused on AAs as its health benefit. This might be unsurprising as PCs, particularly PAs, have been reported as one of the most abundant metabolites of cereal crops with AAs [121,122,123]. While the role of other bioactive constituents in WGs cannot be disregarded, PCs equally play a huge role in the antioxidant properties it confers to WG-foods.

5. 발효가 WG의 항산화 활성에 미치는 영향

항산화제는

내인성 또는 외인성 분자로, 산화/질소화 스트레스 또는 그 결과물을 완화합니다 [113].

Slavin [114]에 따르면,

항산화제의 주요 보호 역할은

자유 라디칼과의 반응을 통해 이루어집니다.

항산화제는

자유 라디칼 제거제, 단일 산소 형성 억제제, 환원제로 기능하며 [115,116],

프로옥시던트 효소의 억제 활동을 통해 작용합니다.

PC가 항산화 활성을 부여하는 잠재적 메커니즘은

제2상 결합 반응을 통해 해독 메커니즘을 유도하는 것으로,

이는 전구체로부터 발암물질의 형성을 방지하며

발암물질과 세포 내 중요 대분자 간의 반응을 차단합니다 [117,118].

페놀성 화합물은

일부 세포 신호 전달 과정을 조절하며,

자유 라디칼에 전자/수소 원자를 전달하여

내인성 항산화 메커니즘을 활성화시켜 항산화 효소 수준을 증가시키고,

자유 라디칼 보호에 관여하는 미량 금속의 킬레이트제로 작용합니다 [116,119,120].

표 3에서 볼 수 있듯이,

문헌에 보고된 발효가

페놀성 화합물에 미치는 영향에 대한 대부분의 연구는

건강 혜택 측면에서 AA에 주로 초점을 맞추었습니다.

이는 페놀성 화합물(PCs),

특히 페놀산(PAs)이

아미노산을 함유한 곡물 작물의 가장 풍부한 대사산물 중 하나로

보고되었기 때문일 수 있습니다 [121,122,123].

WG에 존재하는 다른 생물활성 성분의 역할도 무시할 수 없지만,

PCs는 WG 식품에 부여하는 항산화 특성에 있어 동일한 중요한 역할을 합니다.

Table 3.

Documented studies on the effect of fermentation on antioxidant activity of whole grains.

Whole GrainFermented ProductAssayMechanism(s) ReportedReferences

Maize	Fermented product	ABTS, DPPH	Increase in ABTS and DPPH due to the role of the hydrolytic enzyme that released/mobilized bound polyphenolic compounds, which enhanced AAs.	Salar et al. [95]
Millet	Koji	ABTS, DPPH	Koji showed increased scavenging of ABTS and DPPH radicals due to the release of a bound form of phytochemicals present and high levels of TPC modulated during fermentation.	Salar et al. [62]
Millet	Sourdough bread	DPPH	Increase in DPPH radical inhibition after sourdough fermentation. The conversion of bound to soluble PCs improved the health-related functionality of the final products.	Wang et al. [65]
Quinoa, wheat	Fermented product	ABTS, DPPH	An increase in ABTS and DPPH values was attributed to the soluble phytochemicals released during fermentation and to bioactive peptides formed as a result of proteolytic activity.	Ayyash et al. [69]
Rye	Baked sourdough	DPPH	The fermentation stage increased AA likely due to an increased level of extractable PCs.	Liukkonen et al. [97]
Sorghum	Fermented porridge	ABTS, DPPH	Reduction in antioxidant levels after fermentation attributed to changes during processing that affected the extraction of total phenols and tannins. Such changes were hypothesized to have likely involved associations between the tannins, phenols, proteins, and other compounds in the grain.	Dlamini et al. [79]
Sorghum	Fermented product	CUPRAC, DPPH	Increase in AAs investigated.	Mohapatra et al. [100]
Sorghum	Ting	ABTS	Increase in AA due to regenerated and released bioactive compounds (including non-phenolic components after fermentation with the L. fermentum strains), which might have contributed to the radical scavenging properties of the product.	Adebo et al. [85]
Wheat	Fermented product	DPPH, FRAP, TBA	Increase in the investigated AAs.	Ðordevic et al. [101]
Wheat	Tempe	ABTS, DPPH, FRAP, HP-scavenging and OH-scavenging assays	Increase in antioxidant properties investigated attributed to the composition of PCs, unidentified compounds, and other water-soluble bioactive compounds like small peptides and xylo-oligosaccharides produced during fermentation.	Dey and Kuhad [91]
Wheat	Tempe	ABTS, OH-scavenging and FCRS-RP assays	Increase in soluble antioxidant potential as fermentation increased extractable antiradical activity scavenging potential, which might be due to the release of peptides and other compounds during fermentation.	Starzyńska-Janiszewska et al. [92]
Wheat, brown rice, maize, oat	Fermented product	ABTS, DPPH	Both ABTS and DPPH scavenging properties were enhanced after fermentation of the WG-cereals by all the four micro-organisms (except R. oligosporus-fermented maize). Increases related to release of more soluble bioactive compounds, such as peptides and oligosaccharides.	Dey and Kuhad [103]

옥수수 발효 제품 ABTS, DPPH ABTS와 DPPH의 증가로, 수화 효소가 결합된 폴리페놀 화합물을 방출/동원하여 AAs를 증가시켰기 때문. Salar et al. [95]

밀 코지 ABTS, DPPH 발효 과정에서 존재하는 결합된 형태의 식물 화합물이 방출되고 TPC 수준이 조절되어 ABTS 및 DPPH 라디칼 제거 능력이 증가했습니다. Salar et al. [62]

밀 사워도우 빵 DPPH 사워도우 발효 후 DPPH 라디칼 억제 효과가 증가했습니다. 결합된 PC가 용해성 PC로 전환되면서 최종 제품의 건강 관련 기능성이 향상되었습니다. Wang 등 [65]

퀴노아, 밀 발효 제품 ABTS, DPPH 발효 과정에서 방출된 용해성 식물성 화합물과 단백질 분해 활동으로 형성된 생물활성 펩타이드로 인해 ABTS 및 DPPH 값이 증가했습니다. Ayyash 등 [69]

라이 밀 발효 빵 DPPH 발효 단계에서 AA 수준이 증가했으며, 이는 추출 가능한 PC 수준 증가 때문으로 추정됩니다. Liukkonen 등 [97]

수수 발효 죽 ABTS, DPPH 발효 후 항산화 수준 감소는 가공 과정에서 총 페놀과 탄닌의 추출에 영향을 미친 변화로 인해 발생했습니다. 이러한 변화는 곡물 내 탄닌, 페놀, 단백질 및 기타 화합물 간의 상호작용과 관련이 있을 것으로 추정되었습니다. Dlamini 등 [79]

수수 발효 제품 CUPRAC, DPPH AA 증가가 조사되었습니다. Mohapatra 등 [100]

수수 팅 ABTS AA 증가. 이는 L. fermentum 균주와의 발효 과정에서 재생되고 방출된 생물활성 화합물(페놀 성분이 아닌 성분 포함)에 기인하며, 이는 제품의 라디칼 소거 특성에 기여했을 가능성이 있습니다. Adebo 등 [85]

밀 발효 제품 DPPH, FRAP, TBA 조사된 AA 증가. Ðordevic 등 [101]

밀 템페 ABTS, DPPH, FRAP, HP-소거 및 OH-소거 시험 조사된 항산화 특성 증가. 이는 발효 과정에서 생성된 PC, 미확인 화합물 및 소분자 펩타이드와 xylo-올리고사카라이드와 같은 수용성 생물활성 화합물의 구성에 기인할 수 있음. Dey와 Kuhad [91]

밀 템페 ABTS, OH-소거 및 FCRS-RP 분석 발효가 진행됨에 따라 용해성 항산화 잠재력이 증가했으며, 이는 발효 과정에서 펩타이드 및 기타 화합물의 방출로 인해 추출 가능한 항라디칼 활성 소거 잠재력이 증가했기 때문일 수 있습니다. Starzyńska-Janiszewska 등 [92]

밀, 현미, 옥수수, 오트 발효 제품 ABTS, DPPH 모든 4가지 미생물(R. oligosporus 발효 옥수수 제외)에 의해 발효된 WG-곡물에서 ABTS 및 DPPH 소거 특성이 향상되었습니다. 이는 펩타이드 및 올리고사카라이드와 같은 용해성 생물활성 화합물의 방출과 관련이 있습니다. Dey and Kuhad [103]

ABTS-2,2′-azino-bis(3-ethylbenzothiazoline-6-sulfonic acid). CUPRAC—cupric reducing antioxidant capacity. DPPH—2,2-diphenyl-1-picrylhydrazyl. FCRS-RP—Folin-Ciocalteu reacting substances-reducing power. FRAP—ferric reducing antioxidant property. HP—hydrogen peroxide. HPLC—high performance liquid chromatography. OH—hydroxyl.

Although the majority of the studies reviewed herein reported increases in PCs, this is not always the case, as decreases in these health beneficial constituents have also been reported (Table 2). Studies on fermented WG-sorghum reported a decrease in TNC and TPC with this attributed to the ability of tannins to bind with proteins and other components, which reduces extractability as well as tannin degradation [79,85]. Investigations into the metabolism of sourdough by Ripari et al. [102] also suggested that reduction in some investigated PAs might be due to metabolism of PAs by lactic acid bacteria (LAB) and the activities of decarboxylases, esterases, and reductases. In the study of Dey and Kuhad [103] on fermentation of different WGs, both an increase and a decrease in TPC was observed. While increases alluded to enhanced bioavailability of cereal phenolics, a decrease observed in maize was associated with the specificity of the microbial strain to act on the PCs as well as the grain composition. The effect of the microbial activity on the levels of individual phenolics can differ, depending on the microbial strain. The genome of certain microorganisms might encode genes responsible for the metabolism and/or degradation of phenolic compounds while some do not [92,96,102]. This might, however, be difficult to ascertain or distinguish in spontaneous fermentation processes or back-slopping that is characterized by a wide range of fermenting microorganisms.

During the estimation of AA of food products, using more than one analytical method is better because food contains a myriad of constituents [92]. The frequently used techniques are spectrophotometric assays and the 2, 2′-Azino-bis (3-ethylbenzothiazoline-6-sulfate) (ABTS) (also called ABTS-radical cation depolarization) assay as well as the cupric-reducing antioxidant capacity (CUPRAC), 2,2-Diphenyl-1-picrylhydrazyl (DPPH) and ferric-reducing antioxidant power (FRAP) assay. Less frequently used techniques found in the course of this review are the lipid peroxidation technique adopting the thiobarbituric acid (TBA) assay, which was used to determine the TBA reactive substance from lipid peroxidation [101], as well as OH- and H2O2-scavenging assays. These are both concerning due to their role in causing tissue damage and cell death, and could combine with nucleotides to cause carcinogenesis [124].

Considering the general trend of increase in WG-PCs after fermentation and associated mechanisms, it could, thus, be hypothesized that this should be tantamount to an increase in AAs. While such increases were reported, some studies noted decreases in AAs of WG-fermented products. As documented by Ðordevic et al. [101] and Sun and Ho [125], possible explanations for this ambiguous relationship between AA and PCs are that: (i) quantified TPC values do not include other components that can equally confer AAs, (ii) synergy in a mixture makes AA not only dependent on antioxidant concentration but also on the structure and interactions among antioxidants, and (iii) different methods used for measuring AA based on different mechanisms may lead to different observations. Such an observation has also been buttressed by other authors suggesting that directly linking AAs in food and a responsible component might be somewhat difficult, as methods of extraction, identification, and/or quantification of AAs vary [126,127], which makes comparisons and, subsequently, extrapolating conclusions quite tricky.

General increases in AA of fermented foods have been attributed to a release of bound PC due to activities of hydrolytic enzymes and contents modulated during fermentation of a maize-based product and koji from millet [62,95]. A likely conversion of bound PCs into health-related components, a release of soluble phytochemicals and other non-PCs as well as increased extractability of AA-related PCs have equally been implicated to have led to an increase in AA during the fermentation of WGs into tempe, ting, and sourdough (from millet and rye) [65,69,85,92,97]. An addition to these could be that the fermentation process facilitated cleavage/dissociation of the bonds between PCs and other constituents leading to a release of PC-monomers, which yield AAs. Equally important and implicated in other studies are products of protein hydrolysis through proteolytic actions through fermentation, which could have led to components that contribute to increased PC and consequent antioxidant potential of fermented WGs. Available enzymes during fermentation and/or produced by fermenting microorganisms could also break down ester bonds, hydrolyse β-glucosidic bonds, and distort the hydroxyl groups in phenolic structures liberating free PCs and other antioxidant-related compounds. On the contrary, a decrease in AA after fermentation was attributed to modifications that influenced the extractability of compounds that confer AAs, especially the association between tannins, phenols, proteins, and other compounds in the grain [79].

Although in vitro studies reflect potential AAs of WG-fermented cereals, these in vitro techniques could underestimate physiological antioxidants, which necessitates in vivo studies. The use of in vivo models in investigating the influence of fermentation on AA is largely desirable. According to Benedetti et al. [128] and Alam et al. [129], in vivo protocols involve the administration of antioxidants to testing animals for a specified period of time, after which the animals are sacrificed, and blood or tissues are analyzed. Subsequently done are assays such as lipid peroxidation (LPO), thioredoxin reductase activities, and glutathione peroxidase (GSHPx) in human patients [128,130]. Although such in vivo studies are largely desirable, challenges related to ethical approvals, high costs, and daunting logistics have led to the adoption of in vitro techniques. Few studies are available on in vivo assays on fermented WG-cereal products with such studies focusing on AAs of the product. Breads made from WG-Kamut Khorasan wheat and WG-durum wheat were both reported to protect rat liver from oxidative stress [128]. An earlier study by similar authors reported a lower oxidative state in rats fed with experimental diets of sourdough bread for seven weeks [131].

Phenolic compounds usually occur in an esterified form linked to the cell wall matrix in the cereal bran and, as such, not readily available. Fermentation is considered a possible strategy to not only increase AAs but also to release the insoluble bound phenolic acids and, thus, to improve the poor bioavailability of grain phenolics [132]. This is particularly important as the antioxidant potential of WGs could be restricted by low availability of compounds during digestion. Not only does fermentation increases PCs and AA of WG-fermented products (Table 2 and Table 3), it also positively influences bioavailability, bio-accessibility, and PAs as demonstrated in a study on flours from WG-barley fermented with probiotic strains [96].

본 논문에서 검토된 대부분의 연구에서는

PC의 증가가 보고되었지만,

이는 항상 그렇지는 않으며,

이러한 건강에 유익한 성분의 감소도 보고되었습니다 (표 2).

발효된 WG-수수 연구에서는 TNC와 TPC의 감소가 보고되었으며,

이는 탄닌이 단백질 및 기타 성분과 결합하여 추출 가능성을 감소시키고

탄닌 분해를 촉진하기 때문으로 설명되었습니다 [79,85].

Ripari 등[102]의 사워도우 대사 연구도 일부 조사된 페놀성 화합물(PAs)의 감소가

젖산균(LAB)에 의한 PAs 대사 및 탈카복실화효소, 에스테라제, 환원효소의 활성 때문일 수 있음을 제안했습니다.

Dey와 Kuhad[103]의 다양한 WG 발효 연구에서는

TPC의 증가와 감소가 모두 관찰되었습니다.

증가는 곡물 페놀의 생체 이용률 향상과 관련이 있는 반면,

옥수수에서 관찰된 감소는 PC에 작용하는 미생물 균주의 특이성과 곡물 구성과 관련이 있는 것으로 보입니다.

미생물 활동이

개별 페놀의 수준에 미치는 영향은 미생물 균주에 따라 다를 수 있습니다.

특정 미생물의 게놈은 페놀 화합물의 대사 및/또는

분해를 담당하는 유전자를 암호화할 수 있지만,

일부는 그렇지 않습니다 [92,96,102].

그러나

자연 발효 과정이나 다양한 발효 미생물이 존재하는

백슬로핑(back-slopping)에서는

이를 확인하거나 구분하기 어려울 수 있습니다.

식품의 AA를 추정할 때 식품에 다양한 성분이 포함되어 있기 때문에 [92]

한 가지 이상의 분석 방법을 사용하는 것이 좋습니다.

흔히 사용되는 기술로는

분광광도법과 2, 2′-아지노-비스(3-에틸벤조티아졸린-6-황산염)(ABTS)(ABTS 라디칼 양이온 탈극화) 분석법,

구리 환원 항산화 능력(CUPRAC),

2,2-디페닐-1-피크릴히드라질 (DPPH) 및 철 이온 환원 항산화 능력 (FRAP) 분석법입니다.

이 검토 과정에서 덜 자주 사용된 기술로는

티오바르비투르산(TBA) 분석법을 채택한 지질 과산화 기술이 있으며,

이는 지질 과산화로부터 TBA 반응 물질을 측정하기 위해 사용되었습니다 [101],

또한

OH- 및 H₂O₂ 제거 분석법이 포함됩니다.

이들은

조직 손상과 세포 사멸을 유발하는 역할로 인해 우려되며,

핵산과 결합하여 발암을 유발할 수 있습니다 [124].

발효 후 WG-PCs의 증가 추세와 관련된 메커니즘을 고려할 때,

이는 AAs의 증가와 동일시될 수 있다는 가설을 제기할 수 있습니다.

그러나 일부 연구에서는 WG 발효 제품의 AAs 감소가 보고되었습니다.

Ðordevic 등[101]과 Sun 및 Ho[125]가 기록한 바와 같이, AA와 PCs 간의 모호한 관계에 대한 가능한 설명은 다음과 같습니다:

(i) 정량화된 TPC 값에는 AA를 동일하게 부여할 수 있는 다른 성분이 포함되지 않을 수 있으며,

(ii) 혼합물 내 시너지 효과로 인해 AA는 항산화제 농도뿐 아니라 항산화제의 구조와 상호작용에 의존할 수 있으며,

(iii) AA를 측정하는 데 사용된 방법의 차이가 서로 다른 관찰 결과를 초래할 수 있습니다.

이러한 관찰은 다른 연구자들도 지지하며,

식품 내 AA와 책임 있는 성분을 직접 연결하는 것이 다소 어려울 수 있다고 지적합니다.

이는 AA의 추출, 식별, 및/또는 정량화 방법의 다양성 [126,127]으로 인해

비교가 어렵고,

따라서 결론을 일반화하는 것이 복잡해지기 때문입니다.

발효 식품의 AA 일반적인 증가 현상은

옥수수 기반 제품과 밀에서 추출한 코지(koji)의

발효 과정에서 가수분해 효소의 활동으로 인해 결합된 PC가 방출되고,

발효 과정에서 조절되는 성분 함량에 기인한다고 설명되었습니다[62,95].

PC의 결합 형태에서 건강 관련 성분으로의 전환, 수용성 식물 화합물 및 기타 비-PC 성분의 방출, AA 관련 PC의 추출성 증가가 WG를 tempe, ting, sourdough(밀과 라이에서 유래)로 발효하는 과정에서 AA 증가에 기여했을 가능성이 제시되었습니다[65,69,85,92,97]. 이 외에도 발효 과정이 PC와 다른 구성 성분 간의 결합을 분해/분리시켜 PC 단량체를 방출하는 것이 AA 생성에 기여했을 수 있습니다. 다른 연구에서 중요하게 언급된 또 다른 요소는 발효 과정에서 단백질 분해 작용을 통해 생성된 단백질 가수분해 산물이 PC 증가와 발효된 WGs의 항산화 잠재력 향상에 기여했을 가능성입니다.

발효 과정에서 존재하거나 발효 미생물에 의해 생성된 효소는

에스터 결합을 분해하고,

β-글루코시드 결합을 가수분해하며,

페놀 구조의 하이드록실 그룹을 변형시켜 자유 PC 및 기타 항산화 관련 화합물을 방출할 수 있습니다.

반면,

발효 후 AA의 감소는

화합물의 추출성에 영향을 미치는 변형 때문으로 추정되며,

특히 곡물 내 탄닌, 페놀, 단백질 및 기타 화합물 간의 상호작용이 주요 요인으로 지적되었습니다 [79].

체외 연구는

WG 발효 곡물의 잠재적 AA를 반영하지만,

이러한 체외 기술은 생리적 항산화 물질을 과소평가할 수 있어 체내 연구가 필요합니다.

발효가 AA에 미치는 영향을 조사하기 위해

체내 모델의 사용은 크게 바람직합니다.

Benedetti 등 [128]과 Alam 등 [129]에 따르면, in vivo 프로토콜은

시험 동물에게 항산화 물질을 특정 기간 동안 투여한 후 동물을 희생시키고

혈액 또는 조직을 분석하는 것을 포함합니다.

이후 인간 환자를 대상으로

지질 과산화(LPO),

티오레독신 환원효소 활성,

글루타티온 과산화효소(GSHPx)와 같은 분석이 수행되었습니다[128,130].

이러한 in vivo 연구는 크게 바람직하지만,

윤리적 승인, 높은 비용, 복잡한 물류 문제로 인해 in vitro 기술이 채택되었습니다.

발효된 WG-곡물 제품에 대한 in vivo 분석 연구는 드물며,

주로 제품의 아미노산(AA)에 초점을 맞추고 있습니다.

WG-Kamut Khorasan 밀과 WG-durum 밀로 만든 빵은

모두 쥐의 간을 산화 스트레스로부터 보호하는 것으로 보고되었습니다 [128].

동일한 연구진에 의한 이전 연구에서는

7주간 실험용 사료로 발효 빵을 섭취한 쥐에서 산화 상태가 낮게 나타났습니다 [131].

페놀성 화합물은

일반적으로 곡물 껍질의 세포벽 매트릭스에 에스터화 형태로 결합되어 있어

쉽게 이용되지 않습니다.

발효는

아미노산 함량을 증가시킬 뿐만 아니라

불용성 결합 페놀산을 방출하여

곡물 페놀성 화합물의 낮은 생체 이용률을 개선하는 전략으로 고려됩니다 [132].

이는 WG의 항산화 잠재력이 소화 과정에서 화합물의 낮은 이용률로 인해 제한될 수 있기 때문에 특히 중요합니다. 발효는 WG 발효 제품의 페놀성 화합물(PCs)과 아미노산(AA)을 증가시킬 뿐만 아니라(표 2 및 표 3), 생체 이용률, 생체 접근성, 페놀성 화합물(PAs)에도 긍정적인 영향을 미친다는 것이 프로바이오틱 균주로 발효된 WG 보리 가루에 대한 연구에서 입증되었습니다[96].

6. Future Perspective

Fermentation positively alters food quality, confers organoleptic characteristics, and improves phenolic constituents and antioxidant activity of WGs. Could this then translate to consumption of more whole grains? Possibly not, considering the grittiness and associated sensory challenges associated with whole grain foods. This might also contribute to fewer whole grain fermented foods as compared to those from refined grains. This is in tandem with a study on the consumption of WGs foods from brewers’ spent grain, which indicates that hereditary consumers of whole grain foods will be more receptive to its consumption as compared to their refined foods counterpart [133]. Some studies have also indicated barriers for consuming WG foods such as the lack of knowledge about its health benefits, challenges with cooking/preparation time, negative sensory perception, perceived cost, and the lack of availability of whole grains [134,135,136].

7. Conclusions

Increasing whole grain consumption should, therefore, be a target for health organizations with recommendations for intake proposed in many countries. As such, new strategies and partnerships between researchers, industry, and relevant agencies are further needed to promote whole grain consumption. Future studies are necessary in the area of phenolic compounds in fermented whole grains along with effective techniques such as whole genome sequencing to investigate genes responsible for the conversion of phenolic constituents and improvements in AAs. Such would largely assist in choosing starter cultures that would further improve the quality of fermented WG foods. Deeper investigation into the mechanisms of different forms of fermentation (solid state and liquid) on single/pure phenolic compounds (in isolation) and antioxidant activities should equally be explored. Additionally, studies are needed into the absorption and bioavailability of these phenolics in the gut, preferably through in vivo models.

Funding

The University of Johannesburg Global Excellence and Stature (GES) 4.0 Catalytic Initiative Grant and the National Research Foundation (NRF) of South Africa Thuthuka funding (Grant no: 121826) are duly acknowledged.

Conflicts of Interest

The authors declare no conflict of interest.

References

• 1.Arai S. Studies on functional foods in Japan-state of the art. Biosci. Biotechnol. Biochem. 1996;60:9–15. doi: 10.1271/bbb.60.9. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
• 2.Hallfrisch J., Scholfield D.J., Behall K.M. Blood pressure reduced by whole grain diet containing barley or whole wheat and brown rice in moderately hypercholesterolemic men. Nutr. Res. 2003;23:1631–1642. doi: 10.1016/j.nutres.2003.08.014. [DOI] [Google Scholar]
• 3.Juntunen K.S., Laaksonen D.E., Poutanen K.S., Niskanen L.K., Mykkanen H.M. High-fiber rye bread and insulin secretion and sensitivity in healthy postmenopausal women. Am. J. Clin. Nutr. 2003;77:385–391. doi: 10.1093/ajcn/77.2.385. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
• 4.Behall K.M., Scholfield D.J., Hallfrisch J. Diets containing barley significantly reduce lipids in mildly hypercholesterolemic men and women. Am. J. Clin. Nutr. 2004;80:1185–1193. doi: 10.1093/ajcn/80.5.1185. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
• 5.Behall K.M., Scholfield D.J., Hallfrisch J. Whole-grain diets reduce blood pressure in mildly hypercholesterolemic men and women. J. Am. Diet. Assoc. 2006;106:1445–1449. doi: 10.1016/j.jada.2006.06.010. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
• 6.Marquart L., Jones J.M., Chohen E.A., Poutanen K. The future of whole grains. In: Marquart L., Jacobs D.R., McIntosh G.H., Poutanen K., Reicks M., editors. Whole Grains and Health. Blackwell Publishing; Ames, IA, USA: 2007. pp. 3–16. [Google Scholar]
• 7.Priebe M.G., van Binsbergen J.J., de Vos R., Vonk R.J. Whole grain foods for the prevention of type 2 diabetes mellitus. Cochrane Database Syst. Rev. 2008;23:CD006061. doi: 10.1002/14651858.CD006061.pub2. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
• 8.Maki K.C., Beiseigel J.M., Jonnalagadda S.S., Gugger C.K., Reeves M.S., Farmer M.V., Kaden V.N., Rains T.M. Whole-grain ready-to-eat oat cereal, as part of a dietary program for weight loss, reduces low-density lipoprotein cholesterol in adults with overweight and obesity more than a dietary program including low-fiber control foods. J. Am. Diet. Assoc. 2010;110:205–214. doi: 10.1016/j.jada.2009.10.037. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
• 9.Tighe P., Duthie G., Vaughan N., Brittenden J., Simpson W.G., Duthie S., Mutch W., Wahle K., Horgan G., Thies F. Effect of increased consumption of whole-grain foods on blood pressure and other cardiovascular risk markers in healthy middle-aged persons: A randomized controlled trial. Am. J. Clin. Nutr. 2010;92:733–740. doi: 10.3945/ajcn.2010.29417. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
• 10.Ross A.B., Bruce S.J., Blondel-Lubrano A., Oguey-Araymon S., Beaumont M., Bourgeois A., Nielsen-Moennoz C., Vigo M., Fay L.B., Kochhar S., et al. A whole-grain cereal-rich diet increases plasma betaine and tends to decrease total and LDL-cholesterol compared with a refined-grain diet in healthy subjects. Br. J. Nutr. 2011;105:1492–1502. doi: 10.1017/S0007114510005209. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
• 11.Seal C.J., Brownlee I.A. Whole-grain foods and chronic disease: Evidence from epidemiological and intervention studies. Proc. Nutr. Soc. 2015;74:313–319. doi: 10.1017/S0029665115002104. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
• 12.AACC Definition of Whole Grain. [(accessed on 8 November 2019)]; Available online: https://www.cerealsgrains.org/initiatives/definitions/Pages/WholeGrain.aspx.
• 13.Jonnalagadda S.S., Harnack L., Liu R.H., McKeown N., Seal C., Liu S., Fahey G.C. Putting the whole grain puzzle together: Health benefits associated with whole grains-Summary of American Society for Nutrition 2010 satellite symposium. J. Nutr. 2011;141:1011S–1022S. doi: 10.3945/jn.110.132944. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
• 14.Borneo R., León A.E. Whole grain cereals: Functional components and health benefits. Food Funct. 2012;3:110–119. doi: 10.1039/C1FO10165J. [DOI] [PubMed] [Google Scholar]
• 15.McRae M.P. Health benefits of dietary whole grains: An umbrella review of meta-analyses. J. Chiroprac. Med. 2017;16:10–18. doi: 10.1016/j.jcm.2016.08.008. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
• 16.Călinoiu L.F., Vodnar D.C. Whole grains and phenolic acids: A review on bioactivity, functionality, health benefits and bioavailability. Nutrients. 2018;10:1615. doi: 10.3390/nu10111615. [DOI] [PMC free article] [PubMed] [Google Scholar]
• 17.Liu R.H. Whole grain phytochemicals and health. J. Cereal. Sci. 2007;46:207–219. doi: 10.1016/j.jcs.2007.06.010. [DOI] [Google Scholar]