Re: 프로폴리스 어떻게 활용할 것인가? 2023년

[문형철]

프로폴리스를 자연발효하기!!

최고의 한약성분이 될 듯!!!

Open AccessReview

Review on Propolis Applications in Food Preservation and Active Packaging

by 

Narimane Segueni

 1,2,*

1

Laboratory of Natural Product and Organic Synthesis, Department of Chemistry, Faculty of Science, Campus Chaabat Ersas, University Mentouri–Constantine 1, Constantine 25000, Algeria

2

Faculty of Medicine, University Salah Boubnider Constantine 3, Constantine 25000, Algeria

3

Laboratoire d’Obtention des Subtances Thérapeutiques (LOST), Département de Chimie, Campus Chaabet-Ersas, Université des Frères Mentouri-Constantine 1, Constantine 25000, Algeria

4

Department of Food Hygiene and Technology, Faculty of Veterinary Medicine, Afyon Kocatepe University, Afyonkarahisar 03200, Turkey

5

ACR Bio Food and Biochemistry Research and Development, Afyonkarahisar 03200, Turkey

6

Department of Food Hygiene and Technology, Faculty of Veterinary Medicine, Kyrgyz-Turkish Manas University, Bishkek KG-720038, Kyrgyzstan

7

Department of Biochemistry, Faculty of Veterinary Medicine, Afyon Kocatepe University, Afyonkarahisar 03200, Turkey

8

Department of Biochemistry, Faculty of Veterinary Medicine, Kyrgyz-Turkish Manas University, Bishkek KG-720038, Kyrgyzstan

9

Department of Animal Nutrition and Nutritional Diseases, Faculty of Veterinary Medicine, Afyon Kocatepe University, Afyonkarahisar 03200, Turkey

10

Department of Pathology, Faculty of Veterinary Medicine, Damanhour University, El-Beheira, Damanhour 22514, Egypt

add Show full affiliation list

*

Authors to whom correspondence should be addressed.

Plants 2023, 12(8), 1654; https://doi.org/10.3390/plants12081654

Submission received: 24 January 2023 / Revised: 4 April 2023 / Accepted: 5 April 2023 / Published: 14 April 2023

(This article belongs to the Special Issue Valorization of Food Industry By-Products for Applications as Food Additives)

Abstract

Propolis is a natural hive product collected by honeybees from different plants and trees. The collected resins are then mixed with bee wax and secretions. Propolis has a long history of use in traditional and alternative medicine. Propolis possesses recognized antimicrobial and antioxidant properties. Both properties are characteristics of food preservatives. Moreover, most propolis components, in particular flavonoids and phenolic acids, are natural constituents of food. Several studies suggest that propolis could find use as a natural food preservative. This review is focused on the potential application of propolis in the antimicrobial and antioxidant preservation of food and its possible application as new, safe, natural, and multifunctional material in food packaging. In addition, the possible influence of propolis and its used extracts on the sensory properties of food is also discussed.

초록

프로폴리스는

꿀벌이 다양한 식물과 나무에서 수집한 천연 벌집 제품입니다.

수집된 수지는

꿀벌의 왁스와 분비물과 혼합됩니다.

프로폴리스는

전통 의학과 대체 의학에서 오랜 사용 역사를 가지고 있습니다.

프로폴리스는

인정된 항균 및 항산화 특성을 갖추고 있습니다.

이 두 특성은

식품 보존제의 특징입니다.

또한 프로폴리스의 대부분의 성분,

특히 플라보노이드와 페놀산은 식품의 천연 구성 성분입니다.

여러 연구에서

프로폴리스가 천연 식품 보존제로 사용될 수 있다는 가능성이 제시되었습니다.

이 리뷰는

식품의 항균 및 항산화 보존에 프로폴리스의 잠재적 적용 가능성과 식품 포장재로

새로운 안전하고 천연 다기능 재료로 활용될 가능성에 초점을 맞췄습니다.

또한

프로폴리스와 그 추출물이 식품의 감각적 특성에 미치는 영향도

논의되었습니다.

Keywords: 

propolis; antimicrobial; antioxidant; food preservative; packaging; sensory properties

1. Introduction

Propolis is a well-known bee product largely investigated and studied for its beneficial effects. Propolis is a resinous material collected by honeybees from different parts of plants and trees, such as stems, leaves, and flowers. The used plants and trees are extremely variable and depend on the beehive environment and the surrounding flora [1,2]. Propolis of the temperate zone, the most studied and identified propolis all over the world, is collected from various trees, in particular exudates of poplar (Populus spp), eucalyptus, birch (Betula alba L.), alder (Alnus glotinosa Medik), and conifers [3,4]. Honeybees mix the collected plant and tree exudates with saliva. Consequently, during this procedure, bee wax will be added to the partially digested exudates [5].

The waxy nature of propolis is of great importance to the colony and is responsible for its use as a multifunctional building material. Propolis is used to seal pores, block cracks [6,7], cover the inner walls of the hive, repair combs, maintain the internal environment aseptic [8,9], and more easily defend the nest entrance [10]. In addition, propolis is used as a chemical weapon to protect the colony from diseases. Propolis is also used to embalm invaders to avoid putrefaction and to keep the internal environment aseptic [10,11,12,13,14].

Propolis’ chemical composition is very complex. Climatic characteristics, phytogeographic conditions, honeybee species [15,16], environmental conditions, and harvest season [17] are the main parameters that provide the diversity of propolis. Research on the chemical composition of propolis results in the separation, isolation, and identification of its chemical constituents. About 850 compounds have been reported until 2018 [18]. The significant component classes characteristic of the temperate zone propolis are phenolics (flavonoids and phenolic acids and their esters), terpenoids, alcohols, aromatic aldehydes, fatty acids, stilbenes, steroids, and lignans [13,15]. Tropical propolis, another type of propolis, differs greatly from the temperate type. The main classes reported from the tropical type are isoflavonoids, terpenes, organic acids and their prenylated derivatives, alcohols, and prenylated benzophenones [4,11]. Because of propolis chemical diversity, its organoleptic properties (aromatic smell, color, physical aspect) are also variable [4,19,20].

1. 소개

프로폴리스는

유익한 효과로 널리 연구되고 조사된 잘 알려진 벌 제품입니다.

프로폴리스는

꿀벌이 식물과 나무의 다양한 부분(줄기, 잎, 꽃 등)에서 수집한 수지질 물질입니다.

사용되는 식물과 나무는

매우 다양하며, 벌집 환경과 주변 식물상에 따라 달라집니다 [1,2].

온대 지역의 프로폴리스는

전 세계에서 가장 많이 연구되고 식별된 프로폴리스로,

다양한 나무에서 수집되며

특히 포플러(Populus spp), 유칼립투스, 버치(Betula alba L.),

알더(Alnus glotinosa Medik), 침엽수[3,4]의 수액에서 수집됩니다.

꿀벌은

수집한 식물과 나무의 분비물을 타액과 섞습니다.

이 과정에서 부분적으로 소화된 분비물에 꿀벌 왁스가 추가됩니다 [5].

프로폴리스의 왁스 같은 성질은

식민지에게 매우 중요하며,

다기능 건축 재료로 사용되는 데 기여합니다.

프로폴리스는

구멍을 막고, 균열을 차단[6,7], 벌집의 내벽을 덮고, 벌집을 수리하며, 내부 환경을 무균 상태로 유지[8,9],

그리고 벌집 입구를 더 쉽게 방어하는 데 사용됩니다[10].

또한 프로폴리스는

식민지를 질병으로부터 보호하기 위한 화학 무기로 사용됩니다.

프로폴리스는

침입자를 부패로부터 방지하고 내부 환경을 무균 상태로 유지하기 위해

시체 보존에도 사용됩니다 [10,11,12,13,14].

프로폴리스의 화학 성분은

매우 복잡합니다.

기후 특성, 식물지리적 조건, 꿀벌 종 [15,16], 환경 조건, 수확 시기 [17]는

프로폴리스의 다양성을 결정하는

주요 요인입니다.

프로폴리스의 화학 성분 연구는

그 화학 성분의 분리, 분리, 및 식별을 통해 진행됩니다.

2018년까지 약 850개의 화합물이

보고되었습니다 [18].

온대 지역 프로폴리스의 특징적인 주요 성분 클래스는

페놀류(플라보노이드, 페놀산 및 그 에스터), 테르펜류, 알코올, 아로마틱 알데히드,

지방산, 스틸벤, 스테로이드, 리간 [13,15]입니다.

열대 프로폴리스는

온대형과 크게 다른 또 다른 유형의 프로폴리스입니다.

열대형에서 보고된 주요 성분군은

이소플라보노이드, 테르펜, 유기산 및 그 프레닐화 유도체, 알코올, 프레닐화 벤조페논입니다 [4,11].

프로폴리스의 화학적 다양성으로 인해

그 관능적 특성(향기, 색상, 물리적 특성)도 변동성이 있습니다 [4,19,20].

Propolis’s pharmacological properties have attracted scientific attention, and many reports have been published [10,13,20]. Propolis was reported to possess antimicrobial [21,22,23,24], antitumor [25,26,27], immunomodulatory [28,29], antihypertensive [30], anti-diabetic, and healing properties [31], etc. In recent last years, propolis found numerous uses as a component in cosmetic and pharmaceutical products. Propolis is used in anti-acne creams, body and facial creams, lotions, ointments and many other products mainly used as hygienic products for body, face, or oral hygiene [3,19]. Propolis has been used as a remedy and in supplementary medicine since ancient times. It is one of the most popular and used bee products. However, its use as a medical agent is very challenging due to the lack of standardization [19].

Food preservatives can originate from a natural or synthetic source. Their incorporation in food prevents spoilage and undesirable changes. However, chemical preservatives are considered the main cause of carcinogenicity, teratogenicity, and toxicity [32,33]. In addition, the tendency of consumers to prefer natural preservatives has greatly influenced the food industry [34]. Natural products such as essential oils, plant extracts [35,36], and bee products have been highlighted for use in foods as natural preservatives [37,38,39].

Propolis possesses recognized antimicrobial and antioxidant properties. Both properties are characteristic of food preservatives. Moreover, most propolis components, in particular flavonoids and phenolic acids, are natural constituents of food. Several studies suggest that propolis could find use as a natural food preservative [37,38,39]. This review is focused on the potential application of propolis in the antimicrobial and antioxidant preservation of food and its possible application as new, safe, natural, and multifunctional material in food packaging. In addition, the possible influence of propolis and its used extracts on the sensory properties of food is also discussed.

프로폴리스의 약리학적 특성은

과학계의 관심을 끌었으며,

많은 연구 결과가 발표되었습니다 [10,13,20].

프로폴리스는

항균 [21,22,23,24], 항종양 [25,26,27], 면역조절 [28,29], 항고혈압 [30], 항당뇨, 및 치유 특성 [31] 등을

갖는 것으로 보고되었습니다.

최근 몇 년간 프로폴리스는

화장품 및 의약품의 성분으로 다양한 용도로 활용되고 있습니다.

프로폴리스는

여드름 크림, 바디 및 페이스 크림, 로션, 연고 등 주로 신체, 얼굴, 구강 위생용 위생 제품으로 사용되는

다양한 제품에 사용됩니다 [3,19].

프로폴리스는 고대부터 치료제 및 보조 의약품으로 사용되어 왔으며,

가장 인기 있고 널리 사용되는 벌 제품 중 하나입니다.

그러나

표준화 부족으로 인해 의료용으로 사용되는 것은

매우 도전적인 과제입니다 [19].

식품 보존제는

자연적 또는 합성 원천에서 유래할 수 있습니다.

식품에 보존제를 첨가하면

부패와 불쾌한 변화를 방지합니다.

그러나

화학 보존제는

발암성, 기형 유발성, 독성의 주요 원인으로 간주됩니다 [32,33].

또한 소비자들이

자연 보존제를 선호하는 경향이 식품 산업에 큰 영향을 미쳤습니다 [34].

에센셜 오일, 식물 추출물 [35,36], 벌 제품 등은

식품용 천연 보존제로 사용될 수 있다는 점에서 주목받고 있습니다 [37,38,39].

프로폴리스는

인정된 항균 및 항산화 특성을 갖추고 있습니다.

이 두 특성은

식품 보존제의 특징입니다.

또한

프로폴리스의 대부분 성분,

특히 플라보노이드와 페놀산은 식품의 자연 구성 성분입니다.

여러 연구에서 프로폴리스가

천연 식품 보존제로 활용될 수 있다는 가능성이 제시되었습니다 [37,38,39].

이 리뷰는

프로폴리스의 항균 및 항산화 보존 효과와 식품 포장재로 사용될 수 있는

새로운, 안전하고 천연이며 다기능적 재료로서의 잠재적 응용 가능성에 초점을 맞추고 있습니다.

또한 프로폴리스 및 그 추출물이

식품의 감각적 특성에 미치는 영향도 논의됩니다.

2. Actual Application of Propolis

The antimicrobial and antioxidant properties of propolis were extensively studied. In addition, propolis is recognized as safe (GRAS) [40] and can be considered as an alternative to chemical preservatives [33,41]. Before its use in food products, propolis was in most cases extracted using different solvents such as ethanol, water, and glycerol. Each solvent offers advantages and disadvantages [42]. Ethanol extracts (PEE) are reported to be the richest extracts in bioactive components [43]. While water extracts (WPE) are the lowest extract on phenolic content [44]. In contrast, the two extracts exhibited a strong flavor and aroma [44,45]. Several studies were performed on the potential applications of propolis in food preservation, in particular as a natural and safe antimicrobial and antioxidant preservative. Propolis was tested in different food formulations, including fruits, vegetables, juices, meat, seafood, oils, etc. [46,47,48,49,50,51,52,53].

2. 프로폴리스의 실제 적용

프로폴리스의 항균 및 항산화 특성은

광범위하게 연구되었습니다.

또한 프로폴리스는 안전성(GRAS)으로 인정받았으며 [40],

화학 보존제의 대안으로 고려될 수 있습니다 [33,41].

식품에 사용되기 전에는 프로폴리스가

주로 에탄올, 물, 글리세롤 등 다양한 용매를 사용하여 추출되었습니다.

각 용매는

장단점을 가지고 있습니다 [42].

에탄올 추출물(PEE)은

생물활성 성분이 가장 풍부한 추출물로 보고되었습니다[43].

반면 물 추출물(WPE)은

페놀 함량이 가장 낮은 추출물입니다[44].

반면 두 추출물은

강한 향과 향기를 나타냈습니다[44,45].

프로폴리스의 식품 보존 분야에서의 잠재적 응용에 대한 여러 연구가 수행되었습니다. 특히 자연적이고 안전한 항균 및 항산화 보존제로서의 역할이 주목받았습니다.

프로폴리스는

과일, 채소, 주스, 고기, 수산물, 오일 등 다양한 식품 제형에 적용되었습니다 [46,47,48,49,50,51,52,53].

2.1. Fruits and Vegetables

Several studies were focused on the effect of propolis extract on fruits and vegetables’ quality and storage. Propolis can be applied to the food surface or incorporated into the food formulation [42]. Propolis adjunction to food can provide health benefits. In addition, it was reported to prevent lipid oxidation and to improve shelf life [38,54]. The tested vegetables or fruits, propolis origin, and the used extracts are reported in Table 1.

In fresh whole-head and ready-to-eat lettuces (Lactuca sativa. L.), propolis was found to be efficient in reducing the microbial contamination [55]. Propolis used as an agricultural antimicrobial agent of cucumber crops and soybean reduced the disease severity of the two tested crops [56]. Similar results were reported for tomato fruits [57].

Propolis can be used alone or in combination with plant or essential oil. Propolis combined to gallic acid and tea essential oils was tested as a natural preservative for fresh celery, leek, and pumpkin. Both tea and propolis were found to control and reduce E. coli (endogenous and inoculated strains). In addition, propolis was reported to extend the shelf life and to improve the visual quality [58]. Similar results were reported for fresh-cut mixed vegetables for soup [48]. Another interesting combination is the use of propolis, chitosan, and thyme essential oil. The combination was effective on the “Vesuviono” tomato. However, chitosan was the most effective [59]. Propolis reduced the rate of weight loss and maintained fruit firmness (tomatoes) when applied as bio-coating [60]. In addition, propolis used as a coating agent can extend the shelf life of cherry tomatoes and delay the deterioration of their sensory traits [61]. In a recent investigation, pullulan film associated with ethanol extract of propolis was found to inhibit the growth of microorganisms in cherry tomatoes. The overall quality of tomatoes coated with propolis was reported to be very high, which could result in high consumer acceptance [62].

Propolis was found to decrease the population of spoilage microorganisms in potatoes [63] and to be effective in controlling potato soft rot. [64]. Propolis, cinnamon oil associated with gum Arabic were found to be an effective bio-fungicide for postharvest chili [65]. Different propolis extracts (hexane, dichloromethane, and ethanol) were reported to be efficient on molds and bacterial colonization inhibition during rice storage [66].

2.1. 과일과 채소

여러 연구에서 프로폴리스 추출물이 과일과 채소의 품질 및 저장 기간에 미치는 영향을 조사했습니다. 프로폴리스는 식품 표면에 적용되거나 식품 제형에 포함될 수 있습니다 [42]. 식품에 프로폴리스를 추가하면 건강상의 이점을 제공할 수 있습니다. 또한 지방 산화를 방지하고 저장 기간을 연장하는 것으로 보고되었습니다 [38,54]. 테스트된 채소 또는 과일, 프로폴리스의 원천, 사용된 추출물은 표 1에 보고되었습니다.

신선한 전체 머리 상추(Lactuca sativa. L.)와 즉석 섭취용 상추에서 프로폴리스는 미생물 오염을 감소시키는 데 효과적이었으며 [55], 프로폴리스는 오이 작물과 대두의 농업용 항균제로 사용되어 두 작물의 질병 심각도를 감소시켰습니다 [56]. 토마토 과일에서도 유사한 결과가 보고되었습니다 [57].

프로폴리스는

단독으로 또는 식물 또는 에센셜 오일과 결합하여 사용할 수 있습니다.

프로폴리스와 갈산, 차 에센셜 오일을 결합한 혼합물은

신선한 셀러리, 양파, 호박의 천연 보존제로 테스트되었습니다.

차와 프로폴리스

모두 내생 및 접종된 E. coli 균주를 제어하고 감소시켰습니다.

또한 프로폴리스는

유통 기한을 연장하고 시각적 품질을 개선하는 것으로 보고되었습니다 [58].

신선 절단 혼합 채소(수프용)에 대한 유사한 결과가 보고되었습니다 [48]. 또 다른 흥미로운 조합은 프로폴리스, 키토산, 티머시 에센셜 오일의 사용입니다. 이 조합은 “Vesuviono” 토마토에 효과적이었습니다. 그러나 키토산이 가장 효과적이었습니다 [59]. 프로폴리스는 생물학적 코팅제로 적용될 때 체중 감소율을 감소시키고 과일 단단함을 유지했습니다(토마토) [60]. 또한 프로폴리스를 코팅제로 사용하면 체리 토마토의 유통기한을 연장하고 감각적 특성의 악화를 지연시킬 수 있습니다 [61].

최근 연구에서 프로폴리스 에탄올 추출물과 결합된 풀루란 필름이 체리 토마토 내 미생물 성장 억제에 효과적임을 확인했습니다. 프로폴리스로 코팅된 토마토의 전체 품질이 매우 높게 보고되어 소비자 수용도가 높을 것으로 예상됩니다 [62].

프로폴리스는 감자에서 부패 미생물의 개체수를 감소시키는 것으로 나타났습니다 [63]이며, 감자 연화병 제어에 효과적입니다 [64]. 프로폴리스와 아라비아 고무와 결합된 시나몬 오일은 수확 후 고추에 대한 효과적인 생물학적 살균제로 확인되었습니다 [65]. 다양한 프로폴리스 추출물(헥산, 이염화메탄, 에탄올)이 쌀 저장 중 곰팡이와 세균의 식민지 형성을 억제하는 데 효율적이라는 보고가 있습니다 [66].

Postharvest storage of fruits is limited because of fruit spoilage, which can be caused by bacterial or fungal growth [42]. In addition, many other factors can be pointed out. For sweet cherries as well as many other fruits, fungal decay, weight and acidity losses, softening, stem browning, and color changes are of great importance [67].

The ability of propolis extracted in water and ethanol (70%) to prevent fungal decay in cherries stored at 0 °C for 4 weeks was tested alone and in combination. Cherries were dipped in different treatments. Ethanol treatment was the most active. In contrast, it affected stem cherries’ color and sensory quality [67]. In a recent study, propolis was stated to effectively reduce weight loss and respiration of sweet cherry and to delay soluble solids, titratable acid, and sweet cherry hardness [68]. Propolis was also active in the in vitro and in vivo inhibition of green and blue molds in Citrus (Pinicillium. Digitatum and Pinicillium. italicum). Moreover, no negative influence on the quality of Citrus fruit was reported [69]. Similar results were reported for propolis combined with S. vanrijiae [70]. Postharvest storage of several other Citrus species was also improved by propolis, such as mandarins [69] and oranges [71,72,73,74].

Propolis was effective in preservation of different fruits. Propolis protected Star Ruby grapefruit from fungal decay [75] and improved cold storage of table grape, cv. Muscatel. [76]. In addition, propolis decreased conidial germination and mycelial growth in dragon fruit [77] and control toxin production and penicillium decay [78]. Propolis was also reported to exhibit a significant antifungal activity on the growth of several strains—in particular, P. expansum, Fusarium sp, A. alternat, and A. niger isolated from apple fruit [79]. Propolis also reduced the development of anthracnose on mango fruit (variety Kent) [80] and caused a higher pulp firmness and a lower soluble solid in ‘Hindi-Besennara’ mango [81].

Banana is one of the most consumed fruits around the world. Different propolis types were tested in the post-harvested conservation of bananas as a coating and dipping solution. Propolis treatment caused a lower fresh weight loss in banana cv. Prata (Mica sapientum L.) [82,83]. In a more recent research, the crown of banana fruit was coated with 50% propolis and paraffin alone and mixed together to control crown diseases and compared to 250 ppm prochloraz and non-treated fruit. Simulation for transportation, storage, and the retail market was performed. The coating using propolis combined to paraffin was the most effective treatment showing the same results as using prochloraz [84].

In the last year, many investigations were performed on propolis and its application as a bio preservative of fruits. Pullulan, an exopolysaccharide produced by Aureobasidium pullulans (fungus) and one of the most used natural coatings substances, was mixed with 5% and 10% propolis ethanol extract (PEE) and tested on the shelf life of blueberry (Vaccinium corymbosum) fruit. The coating mixture reduced the number of molds and bacteria, delayed blueberry ripening, and decreased weight loss [85]. In the same context, edible coating with chitosan nanoparticles and 10, 20, and 30% propolis were stated to act positively on the antioxidant activity and the shelf life of strawberries. In addition, the coating did not affect the sensory characteristics of strawberries [86]. Chitosan and propolis were also effective in the preservation of quality and sensory in fig fruit. In addition, the coating substance inhibited the growth of Aspergillus flavus by 20–30% under laboratory and semi-commercial conditions. The coated fig fruit produced lower aflatoxin [87]. Propolis was reported to inhibit up to 90% of S. vesicarium mycelial growth in vitro. In artificially wounded and inoculated Rocha pear (Pyrus communis L. cv Rocha), propolis decreased the disease incidence and the diameter of lesions by 25% and up to 57%, respectively [88].

과일의 수확 후 저장 기간은 과일 부패로 인해 제한되며, 이는 세균이나 곰팡이의 성장으로 인해 발생할 수 있습니다 [42]. 또한 많은 다른 요인이 지적될 수 있습니다. 달콤한 체리뿐만 아니라 많은 다른 과일에서 곰팡이 부패, 무게 및 산도 손실, 연화, 줄기 갈변, 색상 변화는 매우 중요합니다 [67].

물과 에탄올(70%)로 추출된 프로폴리스가

0°C에서 4주간 보관된 체리의 곰팡이 부패를 방지하는 능력은 단독 및 조합으로 테스트되었습니다.

체리는 다양한 처리 방법에 담갔습니다.

에탄올 처리가 가장 효과적이었습니다.

반면, 줄기 체리의 색상과 감각 품질에 영향을 미쳤습니다 [67]. 최근 연구에서 프로폴리스는 달콤한 체리의 무게 감소와 호흡을 효과적으로 감소시키고 용해성 고형물, 산도, 체리 경도를 지연시키는 것으로 보고되었습니다 [68]. 프로폴리스는 시트러스(Pinicillium. Digitatum 및 Pinicillium. italicum)에서 녹색 및 파란 곰팡이의 체외 및 체내 억제에 활성적이었으며, 시트러스 과일의 품질에 부정적인 영향이 보고되지 않았습니다[69]. 프로폴리스와 S. vanrijiae의 조합에 대한 유사한 결과가 보고되었습니다 [70]. 다른 시트러스 종의 수확 후 저장도 프로폴리스로 개선되었으며, 예를 들어 만다린 [69]과 오렌지 [71,72,73,74] 등이 있습니다.

프로폴리스는 다양한 과일의 보존에 효과적이었습니다. 프로폴리스는 스타 루비 그레이프프루트를 곰팡이 부패로부터 보호했으며 [75], 테이블 그레이프 품종 Muscatel의 저온 저장 성능을 개선했습니다 [76]. 또한 프로폴리스는 용과[77]에서 포자 발아와 균사체 성장을 감소시켰으며, 페니실리움 부패와 독소 생성을 억제했습니다[78]. 프로폴리스는 사과 과일에서 분리된 여러 균주—특히 P. expansum, Fusarium sp, A. alternat, 및 A. niger—의 성장에 대해 유의미한 항진균 활성을 나타냈습니다[79]. 프로폴리스는 망고 과일(Kent 품종)의 탄저병 발생을 감소시켰습니다[80]이며, ‘Hindi-Besennara’ 망고에서 과육 단단도를 높이고 용해성 고형물 함량을 낮췄습니다[81].

바나나는 전 세계에서 가장 많이 소비되는 과일 중 하나입니다. 수확 후 보존을 위해 바나나에 코팅 및 침지 용액으로 다양한 프로폴리스 유형이 테스트되었습니다. 프로폴리스 처리는 바나나 품종 Prata (Mica sapientum L.)의 신선 중량 손실을 감소시켰습니다 [82,83]. 최근 연구에서 바나나 과일의 관부(crown)에 프로폴리스 50%와 파라핀을 단독으로 또는 혼합하여 도포하여 관부 질병을 억제하고, 250 ppm 프로클로라즈 처리 및 미처리 과일과 비교했습니다. 운송, 저장, 소매 시장 시뮬레이션이 수행되었습니다. 프로폴리스와 파라핀을 혼합한 코팅이 프로클로라즈 사용과 동일한 결과를 보여 가장 효과적인 처리 방법으로 확인되었습니다 [84].

작년에 프로폴리스와 과일의 생물학적 방부제로서의 적용에 대해 많은 연구가 진행되었습니다. Aureobasidium pullulans (곰팡이)에 의해 생성되는 외부 다당류인 풀루란은 가장 많이 사용되는 천연 코팅 물질 중 하나이며, 5% 및 10% 프로폴리스 에탄올 추출물(PEE)과 혼합되어 블루베리(Vaccinium corymbosum) 과일의 유통 기한에 대해 테스트되었습니다. 코팅 혼합물은 곰팡이와 세균의 수를 감소시켰으며, 블루베리의 숙성을 지연시키고 무게 손실을 줄였습니다 [

또한, 키토산 나노입자와

10%, 20%, 30% 프로폴리스를 함유한 식용 코팅이

딸기의 항산화 활성과 저장 기간에 긍정적인 영향을 미친 것으로 보고되었습니다.

또한 코팅은 딸기의 감각적 특성에 영향을 미치지 않았습니다 [86]. 키토산과 프로폴리스는 무화과 과일의 품질과 감각적 특성 보존에도 효과적이었습니다. 또한 코팅 물질은 실험실 및 반상업적 조건에서 Aspergillus flavus의 성장률을 20–30% 억제했습니다. 코팅된 무화과 과일은 아플라톡신 함량이 낮았습니다 [87]. 프로폴리스는 체외에서 S. vesicarium 균사체 성장의 최대 90%를 억제하는 것으로 보고되었습니다. 인공적으로 상처 내고 접종된 Rocha 배(Pyrus communis L. cv Rocha)에서 프로폴리스는 질병 발생률과 병반 직경을 각각 25%와 최대 57% 감소시켰습니다 [88].

Table 1. Application of propolis extracts in fruits and vegetables.

Table 1. Application of propolis extracts in fruits and vegetables.

FoodsGeographical OriginUsed ExtractsReferences

Vegetables
Lettuce	Portugal (Bragança, 41°48′ N; 06°45′ W)	2% Metanol extract	[55]
Cucumber and soybean	Brazil (Pato Branco)	PEE	[56]
Celery, leek and butternut squash	Argentine (Juricich, Mendoza)	PEE	[48,58]
Tomato, lettuce seeds, onion roots	Argentine (Tucumán, Santiago del Estero, Chaco)	PEE	[57]
Tomato	Italy	Glycolic extract	[59]
Tomato	Bandung	PEE diluted with propylene glycol	[60]
Cherry tomato	China	PEE	[61]
Cherry tomato	Poland Toruń County (53.03′ N, 18.62′ E)	PEE + pullulan	[62]
Mashed potatoes	Jordan (naour region)	Nd	[63]
Potatoes	Argentine (semi-arid regions of Salta, Santiago del Estero and Tucumán)	PEE	[64]
Chili	Brazil	PEE	[65]
Rice	Brazil (Minas Gerais)	Ethanol, methylene chloride and hexane extract	[66]
Fruits
Sweet cherry	Turkey (Hatay province (Eastern Mediterranean region of Turkey))	WPE and PEE	[67]
Sweet cherry	China	Propolis fresh liquid	[68]
Citrus	China (Baoding County, Hebei Province)	PEAE (propolis ethyl acetate extract)	[69]
Mandarins	China (Baoding County, Hebei Province)	PEAE	[69]
Orange	Egypt	PEE	[71]
Orange	Iraq (Baghdad)	Hydro-alcohol extract	[72]
Orange	Brazil (southern state of Paraná)	PEE	[73]
Citrus reticulata Blanco	Indonesia	PEE	[74]
Star Ruby grapefruit	Turkey (Hatay province)	PEE	[75]
Table grape, cv. Muscatel	Spain (Bonamel Organic S.L. (Alquería de Aznar, Spain)).	PEE	[76]
Dragon fruit	China	PEE	[77]
Apple	Iraq (Baghdad)	PEE	[78]
Apple	Egypt	PEE	[79]
Mango	Brazil	PEE	[80]
Mango	Saudi Arabia	PEE	[81]
Banana	Brazil (Bambuí, Minas Gerais)	Hydro-alcohol extract and aqueous extract	[82]
Banana	Saudi Arabia (Hada Al-Sham 21°48′3′′ N, 39°43′25′′ E)	PEE	[83]
Banana	Thailand (Ratchaburi province)	PEE	[84]
Blueberry	Poland (Torun County)	PEE	[85]
Strawberry	Mexico	-	[86]
Fig	Mexico	-	[87]
Pear	Portugal (central coast and the northern region)	PEE	[88]

2.2. Beverages

Pasteurization is one of the most commonly used techniques applied in food industries to improve the preservation and stability of fruit juices. As an advantage, pasteurization will prolong the duration of storage of fruit juices. However, pasteurization, in particular thermal, may accelerate the degradation of some functional compounds present in fruit juices, such as lycopene [89,90]. Chang et al. [90] used a multivariate statistical approach to analyze the previous experimental data and to demonstrate whether propolis could be used as a bio preservative in fruit juices. As a result, propolis could be used as a bio-pasteurization agent. Propolis, with its dual antioxidant and antibacterial effect, will be an interesting alternative to conventionally used techniques [90]. In this effect, propolis was effective and exhibited antifungal activity on three isolates of Penicillium spp. and one isolate of Zygomycetes spp. in four unpasteurized fruit juices (mandarin, grape, orange, and apple) [91]. Propolis was also reported to be as effective as sodium benzoate and potassium sorbate on yeast and mold inhibition [54,92,93], Propolis was also effective in apple juice [52,94], freshly squeezed juice [95], and red fruit juice [96]. Propolis was also reported to increase the phenolic content of strawberry juice. A positive effect on the color value was also observed. Sensory data determined that the effect of the addition of PE (propolis extract) on the taste, smell, color, sourness, and general acceptability of strawberry juice samples was statistically significant [97].

2.2. 음료

파스퇴리화는 과일 주스의 보존 및 안정성을 개선하기 위해 식품 산업에서 가장 널리 사용되는 기술 중 하나입니다. 파스퇴리화의 장점 중 하나는 과일 주스의 보관 기간을 연장한다는 점입니다.

그러나 특히 열 살균은

과일 주스에 존재하는 일부 기능성 화합물의 분해를 가속화할 수 있습니다.

예를 들어, 라이코펜 [89,90]이 이에 해당됩니다.

Chang 등 [90]은 다변량 통계적 접근법을 사용하여 이전 실험 데이터를 분석하고 프로폴리스가 과일 주스의 생물학적 보존제로 사용될 수 있는지 확인했습니다.

결과적으로 프로폴리스는 생물학적 살균제로 사용될 수 있었습니다.

프로폴리스는

항산화 및 항균 효과를 겸비해 전통적으로 사용되는 기술의

흥미로운 대안이 될 것입니다 [90].

이 효과에서 프로폴리스는 4종의 비살균 과일 주스(만다린, 포도, 오렌지, 사과)에서 Penicillium spp.의 3개 균주와 Zygomycetes spp.의 1개 균주에 대해 항진균 활성을 나타냈습니다 [91]. 프로폴리스는 효모와 곰팡이 억제에 있어 벤조산 나트륨과 소르브산 칼륨과 동일한 효과를 보였다고 보고되었습니다 [54,92,93]. 프로폴리스는 사과 주스 [52,94], 신선하게 짜낸 주스 [95], 빨간 과일 주스 [96]에서도 효과적이었으며, 딸기 주스의 페놀 함량을 증가시키는 것으로 보고되었습니다. 색상 값에 대한 긍정적인 효과도 관찰되었습니다. 감각적 데이터에 따르면, PE(프로폴리스 추출물)를 첨가한 딸기 주스 샘플의 맛, 냄새, 색상, 신맛 및 전반적인 수용성에 대한 효과가 통계적으로 유의미한 것으로 나타났습니다 [97].

The effect of propolis on fruit juice is represented in Figure 1.

Figure 1. Effect of propolis on fruit juice.

The studies we described in the present review indicated that propolis has been widely tested in the preservation of fruits, vegetables, and fruit juices. The results demonstrated the effectiveness of propolis and its positive effect on the preservation of the deterioration caused by oxidation process or food spoilage. Propolis also seems to increase the levels of flavonoids and polyphenols, resulting in an increase in the antioxidant effect which will in turn slow down the oxidation of the tested products. However, opinions on its effect on the physical and sensory aspect remain mixed. Propolis concentration or percentage, used method for preservation, and duration will be the main factors to consider.

그림 1. 프로폴리스가 과일 주스에 미치는 영향.

본 리뷰에서 설명한 연구들은 프로폴리스가 과일, 채소, 과일 주스의 보존에 널리 테스트되었음을 나타냅니다. 결과는 프로폴리스의 효과와 산화 과정이나 식품 부패로 인한 변질에 대한 긍정적 영향을 입증했습니다.

프로폴리스는

플라보노이드와 폴리페놀의 수준을 증가시켜 항산화 효과를 높이며,

이는 테스트된 제품의 산화를 늦추는 데 기여합니다.

그러나

물리적 및 감각적 측면에 대한 효과에 대한 의견은 여전히 분분합니다.

프로폴리스의 농도 또는 비율, 보존에 사용된 방법, 보존 기간이

주요 고려 요소가 될 것입니다.

2.3. Dairy

Dairy products are the most consumed food products due to their high nutritive values. Dairy food items are highly perishable foods with a very short shelf life. Therefore, quick and optimized processing and storage conditions are necessarily required after milking. Today, many studies are carried out to extend the shelf life of dairy products. The substances used in these studies should be natural, accessible, economical, and in a structure that does not change the physical, sensory, and chemical properties of the product used. Propolis is seen as a high-potential option that meets this requirement [98,99].

Shaban and Galal [100] investigated the fortification and preservative ability of PE in raw and pasteurized milk. Milk’s organoleptic properties were not affected. Moreover, Propolis increased flavonoids, phenolics, and antioxidant properties. Propolis addition to milk did not increase milk acidity compared to the control group. In addition, propolis reduced bacterial counts, and no mold and yeast were detected until the 14th day. The reported results are very promising and indicate that propolis had a positive effect on the shelf life of raw and pasteurized milk. Therefore, propolis is recommended and can be used as a natural preservative (Table 2). Propolis at 5% inhibited Staphylococcus aureus, Bacillus cereus, Listeria monocytogenes, and Pseudomonas fluorescence on pasteurized milk, skimmed milk, and cheese (prepared with goat’s and cow’s milk). The outcomes of the investigation revealed that PE could significantly be applied to ready-to-eat milk products to avoid the growth of L. monocytogenes [101]. The co-administration of PE with glycerol exhibited a potent inhibitory activity against L. monocytogenes in chocolate-flavored milk. Moreover, the chocolate-flavored milk administered with glycerol and deodorized PE gained a considerable consumer acceptance rate without any negative comments or complaints. As a conclusion, propolis may exhibit an auspicious role in preserving dairy products [102]. El-Deeb [103] also suggested that propolis can effectively preserve dairy products such as milk and yogurt with improved shelf life. Gunes-Bayir et al. [104] produced yogurts with starter cultures containing different concentrations of cinnamon and propolis. The chemical analysis showed that the fat ratio decreased in propolis and/or cinnamon-treated groups. While only propolis-applied yogurt had a lower pH value, yogurts with the highest percentage and only cinnamon had the highest pH value. In the titratable acidity data, there was an increase in the groups to which only propolis was applied. In contrast, the titratable acidity of yogurts decreased in the groups in which propolis and cinnamon were applied together. In addition, a significant decrease in the colony count of Lactobacillus acidophilus was measured in all groups. Propolis incorporation in yogurts increased the number of Streptococcus thermophilus colonies. Regarding sensory properties, Chon et Al. [105] reported that the taste values of market milk, kefir, and yogurt eval‎uated after various propolis addition in sensory properties were similar to the control group or lower. Bilici et al. [106] reported similar results. Propolis was used to produce yogurt with improved functional properties. No change was observed in taste, smell, or color (Table 3). Propolis tested on fruit yogurts affected the titratable acidity and increased total phenolic content and DPPH inhibition in a dose-dependent manner [107].

2.3. 유제품

유제품은 높은 영양 가치로 인해 가장 많이 소비되는 식품입니다. 유제품은 매우 짧은 유통기한을 가진 고도로 부패하기 쉬운 식품입니다. 따라서 우유 짜기 후 신속하고 최적화된 가공 및 보관 조건이 필수적으로 필요합니다. 현재 유제품의 유통기한을 연장하기 위한 많은 연구가 진행 중입니다. 이러한 연구에서 사용되는 물질은 자연적이며, 접근 가능하고, 경제적이며, 제품의 물리적, 감각적, 화학적 특성을 변화시키지 않는 구조를 가져야 합니다. 프로폴리스는 이 요구사항을 충족하는 고 잠재력 옵션으로 주목받고 있습니다 [98,99].

Shaban과 Galal [100]은 원유와 살균 우유에 프로폴리스의 강화 및 보존 효과를 조사했습니다. 우유의 관능적 특성은 영향을 받지 않았습니다. 또한 프로폴리스는 플라보노이드, 페놀성 화합물, 항산화 특성을 증가시켰습니다. 프로폴리스를 우유에 추가해도 대조군과 비교해 우유의 산도가 증가하지 않았습니다. 또한 프로폴리스는 세균 수를 감소시켰으며, 14일까지 곰팡이와 효모가 검출되지 않았습니다. 보고된 결과는 매우 유망하며, 프로폴리스가 원유와 살균 우유의 유통기한에 긍정적인 영향을 미쳤음을 나타냅니다. 따라서 프로폴리스는 자연 보존제로 사용될 수 있으며 권장됩니다 (표 2).

5% 프로폴리스는

살균 우유, 탈지 우유, 염소와 소 우유로 제조된 치즈에서

Staphylococcus aureus, Bacillus cereus, Listeria monocytogenes, 및 Pseudomonas fluorescence의 성장을

억제했습니다.

조사 결과, PE는 L. monocytogenes의 성장 방지 위해 즉석 섭취용 우유 제품에 크게 적용될 수 있음을 보여주었습니다 [101]. PE와 글리세롤의 병용 투여는 초콜릿 맛 우유에서 L. monocytogenes에 대한 강력한 억제 활성을 나타냈습니다. 또한, 글리세롤과 탈취된 PE를 투여한 초콜릿 맛 우유는 부정적인 의견이나 불만 없이 상당한 소비자 수용률을 기록했습니다. 결론적으로, 프로폴리스는 유제품 보존에 유망한 역할을 할 수 있습니다 [102]. El-Deeb [103]도 프로폴리스가 우유와 요거트와 같은 유제품의 유통기한을 연장하여 효과적으로 보존할 수 있다고 제안했습니다. Gunes-Bayir 등 [104]은 시나몬과 프로폴리스를 다양한 농도로 함유한 스타터 문화를 사용해 요거트를 생산했습니다. 화학 분석 결과, 프로폴리스와/또는 시나몬

을 처리한 그룹에서 지방 함량이 감소했습니다. 프로폴리스만 적용된 요거트는 pH 값이 가장 낮았으며, 시나몬만 가장 높은 비율로 적용된 요거트는 pH 값이 가장 높았습니다. 산도 측정 결과, 프로폴리스만 적용된 그룹에서 산도가 증가했습니다. 반면 프로폴리스와 시나몬을 함께 적용한 그룹에서는 요거트의 산도가 감소했습니다. 또한 모든 그룹에서 Lactobacillus acidophilus의 콜로니 수가 유의미하게 감소했으며, 프로폴리스를 요거트에 첨가하면 Streptococcus thermophilus의 콜로니 수가 증가했습니다. 감각적 특성 측면에서 Chon 등 [105]은 다양한 프로폴리스 첨가 후 감각적 특성을 평가한 시장 우유, 케피르, 요거트의 맛 값이 대조군과 유사하거나 낮았다고 보고했습니다. Bilici 등 [106]도 유사한 결과를 보고했습니다.

프로폴리스는 기능적 특성이 개선된 요거트 생산에 사용되었습니다.

맛, 냄새, 색상에는 변화가 관찰되지 않았습니다(표 3).

프로폴리스는

과일 요거트에 적용되었을 때 산도, 총 페놀 함량, DPPH 억제율이

용량 의존적으로 증가했습니다 [107].

Tumbarski et al. [108] aimed to extend the storage period of cheddar cheese with propolis incorporated in 1% carboxymethyl cellulose (CMC) edible films at various concentrations. All tested groups were kept for 56 days at 4 °C. The titratable acidity values were reduced. The lactic acid in cheese did not affect the bacterial count and did not change the increased yeasts count. However, fungal development on the surface of the cheese was inhibited, and no indications of deterioration were noticed during 56 days of storage. Considering these data, propolis application can be considered a dose-dependent effective tool in inhibiting fungal spoilage of cheddar cheese. In another study [109], the mesophilic aerobic microorganisms on the cheese’s (Gorgonzola) surface were examined. Staphylococcus was the most common bacteria. Propolis at 5.0% did not show any change in taste and odor and can be applied safely. The PE inhibited the key yeasts and bacteria without disturbing the cheese’s sensory properties. The present data showed that propolis has the potential and feasibility of application in Gorgonzola-type cheeses [109].

Propolis was found to completely inhibit the growth of S. thermophilus, B. bifidium, and L. bulgaricus in kareish cheese in the groups applied up to 600 and 1000 mg. Moreover, a negligible difference in the moisture content of the cheese after applying PE associated with a slight decrease in the amount of moisture and total protein was observed. According to the obtained results, propolis can be an ideal natural preservative [110].

Mehmetoğlu et al. [111] reported that propolis-added ice creams during storage did not significantly affect the physical properties of ice cream mixes. In contrast, propolis affected all sensory properties except the structure and consistency. The outcomes revealed that the addition of propolis negatively affected ice cream’s physical and sensory properties.

Tumbarski 등 [108]은 1% 카르복시메틸 셀룰로오스(CMC) 식용 필름에 프로폴리스를 다양한 농도로 함유한 체다 치즈의 저장 기간을 연장하는 것을 목표로 했습니다. 모든 시험 그룹은 4°C에서 56일 동안 보관되었습니다. 산도 값이 감소했으며, 치즈 내 젖산은 세균 수에 영향을 미치지 않았고 증가한 효모 수에도 변화가 없었습니다. 그러나 치즈 표면의 곰팡이 발달이 억제되었으며, 56일간의 보관 기간 동안 변질의 징후는 관찰되지 않았습니다. 이러한 데이터를 고려할 때, 프로폴리스 적용은 체다 치즈의 곰팡이 변질을 억제하는 용량 의존적 효과적인 도구로 고려될 수 있습니다. 다른 연구 [109]에서는 고르곤졸라 치즈 표면의 중온성 호기성 미생물을 조사했습니다. 스타필로코커스가 가장 흔한 세균이었습니다. 5.0% 프로폴리스는 맛과 냄새에 변화가 없었으며 안전하게 적용될 수 있습니다. PE는 치즈의 감각적 특성을 방해하지 않으면서 주요 효모와 세균의 성장을 억제했습니다. 본 연구 결과는 프로폴리스가 고르곤졸라형 치즈에 적용 가능성과 잠재력을 가지고 있음을 보여주었습니다 [109].

프로폴리스는 카레이시 치즈에 600mg 및 1000mg까지 적용된 그룹에서 S. thermophilus, B. bifidium, L. bulgaricus의 성장을 완전히 억제했습니다. 또한 PE 적용 후 치즈의 수분 함량에 미미한 차이가 관찰되었으며, 수분량과 총 단백질 함량이 약간 감소했습니다. 얻어진 결과에 따르면 프로폴리스는 이상적인 천연 보존제로 활용될 수 있습니다 [110].

Mehmetoğlu 등 [111]은 저장 중 프로폴리스를 첨가한 아이스크림이 아이스크림 혼합물의 물리적 특성에 유의미한 영향을 미치지 않았다고 보고했습니다. 반면 프로폴리스는 구조와 일관성을 제외한 모든 감각적 특성에 영향을 미쳤습니다. 결과는 프로폴리스 첨가가 아이스크림의 물리적 및 감각적 특성에 부정적인 영향을 미쳤음을 보여주었습니다.

2.4. Meat

Meat and numerous meat products are crucial sources of several nutrients such as proteins, amino acids, minerals, and different vitamins. Meat products are an essential part of the human diet due to their nutritional value. Several studies have reported propolis antimicrobial and antioxidant potential to improve the shelf life of meat and different meat products without causing adverse effects (Table 2). The effects of propolis on meat products are shown in Figure 2.

2.4. 육류

육류와 다양한 육류 제품은 단백질, 아미노산, 미네랄, 다양한 비타민 등 여러 영양소의 중요한 공급원입니다. 육류 제품은 영양적 가치로 인해 인간 식단의 필수적인 부분입니다. 여러 연구에서 프로폴리스의 항균 및 항산화 잠재력이 육류 및 다양한 육류 제품의 유통기한을 개선하는 데 유익하며 부작용을 일으키지 않는다는 결과가 보고되었습니다 (표 2). 프로폴리스가 육류 제품에 미치는 영향은 그림 2에 표시되어 있습니다.

Figure 2. Effect of propolis on meat.

Safaei and Roosta [112] prepared active polylactic acid (PLA) films containing PE to increase the shelf life of sausages. The tested film showed the highest inhibition zone against S. aureus compared to P. aeruginosa, suggesting that PE can provide potential antimicrobial activity for long-term storage. Lipid oxidation is among the most important deteriorations in meat. Lipid oxidation produces bad odors and tastes and negative changes in the texture, color, and quality of the product. Therefore, controlling lipid oxidation with the active packaging method containing antioxidant substances will positively contribute. The total phenolic content in the processed sausage samples was increased when they were packaged with PE-containing films. PE can effectively be used to prepare PLA-based active films to enhance the shelf life of meat sausages [112].

그림 2. 프로폴리스가 육류에 미치는 영향.

Safaei와 Roosta [112]는 소시지의 유통기한을 연장하기 위해 PE를 함유한 활성 폴리락틱산(PLA) 필름을 제조했습니다. 테스트된 필름은 P. aeruginosa에 비해 S. aureus에 대해 가장 높은 억제 구역을 보여주었으며, 이는 PE가 장기 보관 시 항균 활성을 제공할 수 있음을 시사합니다. 지방 산화는 육류에서 가장 중요한 변질 현상 중 하나입니다. 지질 산화는 나쁜 냄새와 맛을 발생시키고 제품의 텍스처, 색상, 품질에 부정적인 변화를 초래합니다. 따라서 항산화 물질을 함유한 활성 포장 방법을 통해 지질 산화를 제어하는 것은 긍정적인 기여를 할 것입니다. PE를 함유한 필름으로 포장된 가공 소시지 샘플의 총 페놀 함량은 증가했습니다. PE는 육류 소시지의 유통기한을 연장하기 위해 PLA 기반 활성 필름을 제조하는 데 효과적으로 사용될 수 있습니다 [112].

A chitosan (Ch)-based coating containing a mixture of Zataria multiflora essential oil (EO) and propolis (PE) was prepared and tested for its ability to prevent spoilage and enhance the shelf life of breast meat chicken [113]. The effect of packaging material was eval‎uated on the poultry meat’s microbial, chemical, and sensory properties. The coating mixture reduced the presence of psychrotrophic bacteria on all days of storage. Chitosan can cause a decrease in the pH of chicken meat. Propolis addition did not cause any change in color parameters [113]. Vargas-Sánchez et al. [50] aimed to eval‎uate the lipid oxidation and the antimicrobial effect of non-commercial and commercially available PE on beef patties stored in refrigerators. Raw beef patties were kept at 2 °C for a duration of 8 days with polyvinyl chloride (PVC) wrapping. The microbial count, lipid oxidation, color, and pH parameters were determined. The non-commercial PE showed the most effective results for all the tested parameters. In addition, lipid oxidation was inhibited, and microbial counts were reduced. No significant changes were observed in the pH of propolis extract treated groups. Moreover, the addition of PE to patties maintained the fresh red color for 8 days compared to the control. These results demonstrated that PE could be used as a natural antimicrobial and antioxidant agent for prolonging beef shelf life.

Another study [114] eval‎uated the effectiveness of turmeric and propolis powders as natural preservatives with different concentrations (1.5–2.5%) in packaged minced meat. Both propolis and turmeric aqueous extract inhibited Fusarium oxysporum, L. monocytogenes, P. aeroginosa, and Saccharomyces cerevisiae. Propolis was less effective on Gram-negative bacteria compared to Gram-positive bacteria. An increase in pH values was observed during storage by applying propolis and turmeric at various rates, and the highest increase was obtained in the control groups [114]. An enriched chitosan (Ch) film combined with cellulose nanoparticle (CNP) and PE was developed and tested on chemical, microbial (Pseudomonas spp. and Enterobacteriaceae), and sensory properties of minced beef. Applying Ch prolonged the shelf life of minced meat up to 6 days when it was kept in the refrigerator. The prepared films with different compositions, such as 2% PE, 2% CNP with 2% PE, and 1% CNP with 2% PE, exhibited a significant delay in protein and lipid oxidation and microbial count in minced meat [115].

Similar results were reported by Gedikoğlu [116] for raw beef patties. Propolis was most active against S. epidermidis, followed by E. faecalis and L. monocytogenes. The PE decreased the total number of mesophiles. Color is an excellent marker of the freshness of meat products and is a critical factor for consumers’ choices. The microbiological and oxidative changes affect the meat color, leading to discoloration through metmyoglobin formation. In this analysis, all color values were reduced in the post-test time for metmyoglobin formation. In addition, the redness value was reduced with PE addition.

Mafra et al. [117] investigated propolis’s physicochemical, microbiological, and sensory properties on tilapia salami. No change was observed in the color, moisture, lipid, and weight values. Propolis application does not cause any change in the acceptance of consumers and it has been proven that there is no change in sensory properties. Özkır [118] investigated the use of propolis in the production of meatballs. Propolis did not cause any change in the Aw values of all tested meatball samples. Propolis addition caused a significant decrease in the thiobarbituric acid (TBA) values and regulated the oxidation stability during storage. The analysis of total phenolic content revealed that the addition of propolis significantly increased the total phenolic content and antioxidant capacity of the meatballs. The sensory analysis indicated that, at high propolis concentration, a sharp taste and pronounced smell of propolis was observed. Consequently, satisfaction with the sensory analysis decreased.

Propolis was added to Italian salami and kept for 90 days. Physical properties analysis showed that the inclusion of propolis did not affect the drying process of Italian-style salami, and no effect was observed on the lightness of the salami during its shelf life. The addition of propolis did not change the acceptability of the product. Regarding sensory properties, the judges rated the flavors as smooth and pleasant. Still, some judges detected the smell of propolis in the salami, which led to less acceptance of the salami. After the 90-day storage period, the majority of consumers did not comment on the presence of a sour flavor in the products. This confirmed that the salami remained stable in terms of lipid oxidation. Some consumers have noted that salami has an unpleasant, strong taste residue. However, they could not state that this aroma comes directly from propolis [119]. The organoleptic and physicochemical changes of propolis were investigated on sausages. The pH decreased until the 8th day, but after the 16th day, it began to increase due to enzymatic denaturation during storage. The volatile nitrogen bases (TVB-N) were also increased. A correlation was observed between the pH and TVB-N increase on the 16th day. In addition, TBA values showed that lipid oxidation increased up to the 24th day. Sensory investigations revealed that the taste and smell of the cooked product were good. Most of the scores were within the acceptable range. There was no significant difference in sensory eval‎uation between the control and propolis-treated groups. Consumers accepted the sensory properties of propolis sausages. However, they suggested improving the color. The physical properties analysis also suggested that propolis could be used as an alternative for the natural preservation of meat products [120].

키토산(Ch)을 기반으로 한 코팅에 Zataria multiflora 에센셜 오일(EO)과 프로폴리스(PE) 혼합물을 함유한 코팅을 제조하고, 닭 가슴살의 부패 방지 및 유통기한 연장 효과를 평가했습니다 [113]. 포장 재료의 영향은 가금류 육의 미생물학적, 화학적, 감각적 특성에 대해 평가되었습니다. 코팅 혼합물은 보관 기간 동안 모든 날에 저온성 세균의 존재를 감소시켰습니다. 키토산은 닭고기 pH를 감소시킬 수 있습니다. 프로폴리스 추가로는 색상 파라미터에 변화가 없었습니다 [113]. 바르가스-산체스 등 [50]은 냉장고에 보관된 소고기 패티에 대한 비상업용 및 상업용 PE의 지질 산화 및 항균 효과를 평가하기 위해 연구를 수행했습니다. 생 소고기 패티는 폴리비닐 클로라이드(PVC) 포장재로 감싸서 2°C에서 8일간 보관되었습니다. 미생물 수, 지질 산화, 색상, pH 파라미터가 측정되었습니다. 비상업용 PE는 모든 테스트 파라미터에서 가장 효과적인 결과를 보였습니다. 또한 지질 산화가 억제되었고 미생물 수가 감소했습니다. 프로폴리스 추출물을 처리한 그룹의 pH에는 유의미한 변화가 관찰되지 않았습니다. 또한 패티에 PE를 추가한 경우 대조군에 비해 8일 동안 신선한 붉은 색상을 유지했습니다. 이 결과는 PE가 소고기 유통 기한을 연장하기 위한 천연 항균 및 항산화제로 사용될 수 있음을 보여주었습니다.

또 다른 연구 [114]는 포장된 분쇄육에 다양한 농도(1.5–2.5%)의 강황과 프로폴리스 분말을 천연 보존제로서의 효과를 평가했습니다. 프로폴리스와 강황 수성 추출물은 Fusarium oxysporum, L. monocytogenes, P. aeruginosa, 및 Saccharomyces cerevisiae를 억제했습니다. 프로폴리스는 그람 음성균에 비해 그람 양성균에 대해 덜 효과적이었습니다. 프로폴리스와 강황을 다양한 비율로 적용했을 때 저장 중 pH 값이 증가했으며, 가장 높은 증가율은 대조군에서 관찰되었습니다 [114]. 키토산(Ch)과 셀룰로오스 나노입자(CNP), PE를 결합한 강화 필름을 개발하고 분쇄 소고기의 화학적, 미생물학적(Pseudomonas spp. 및 Enterobacteriaceae), 감각적 특성에 대해 테스트했습니다. Ch를 적용한 경우 냉장 보관 시 분쇄육의 유통기한이 6일까지 연장되었습니다. 2% PE, 2% CNP와 2% PE, 1% CNP와 2% PE 등 다양한 조성의 필름은 분쇄육의 단백질 및 지질 산화 및 미생물 수에 유의미한 지연을 나타냈습니다 [115].

Gedikoğlu [116]는 생 소고기 패티에 대한 유사한 결과를 보고했습니다. 프로폴리스는 S. epidermidis에 가장 활성적이었으며, 이어 E. faecalis와 L. monocytogenes에 효과적이었습니다. PE는 중간온도성 미생물의 총 수를 감소시켰습니다. 색상은 육류 제품의 신선도를 나타내는 우수한 지표이며 소비자의 선택에 중요한 요인입니다. 미생물학적 및 산화적 변화는 육류 색상에 영향을 미쳐 메트미오글로빈 형성을 통해 변색을 유발합니다. 이 분석에서 메트미오글로빈 형성에 따른 모든 색상 값은 시험 후 시간에 감소했습니다. 또한 PE 추가 시 적색도 값이 감소했습니다.

Mafra 등 [117]은 티라피아 살라미에 대한 프로폴리스의 물리화학적, 미생물학적, 감각적 특성을 조사했습니다. 색상, 수분, 지방, 무게 값에 변화가 관찰되지 않았습니다. 프로폴리스 적용은 소비자의 수용도에 변화를 일으키지 않았으며, 감각적 특성에도 변화가 없음이 입증되었습니다. Özkır [118]은 고기볼 생산에 프로폴리스를 사용하는 것을 조사했습니다. 프로폴리스는 모든 테스트된 고기볼 샘플의 Aw 값에 변화를 일으키지 않았습니다. 프로폴리스 첨가는 티오바르비투르산(TBA) 값을 유의미하게 감소시켰으며, 저장 중 산화 안정성을 조절했습니다. 총 페놀 함량 분석 결과, 프로폴리스 첨가는 미트볼의 총 페놀 함량과 항산화 능력을 유의미하게 증가시켰습니다. 감각 분석 결과, 프로폴리스 농도가 높을수록 프로폴리스의 강한 맛과 냄새가 관찰되었으며, 이에 따라 감각 분석에 대한 만족도가 감소했습니다.

프로폴리스를 이탈리아식 살라미에 첨가하고 90일 동안 보관했습니다. 물리적 특성 분석 결과, 프로폴리스 첨가는 이탈리아식 살라미의 건조 과정에 영향을 미치지 않았으며, 보관 기간 동안 살라미의 밝기에도 변화가 관찰되지 않았습니다. 프로폴리스 첨가는 제품의 수용성에 영향을 미치지 않았습니다. 감각적 특성 측면에서 심사위원들은 맛을 부드럽고 쾌적하다고 평가했습니다. 그러나 일부 심사위원은 살라미에서 프로폴리스의 냄새를 감지했으며, 이는 살라미의 수용도를 낮췄습니다. 90일 보관 후 대부분의 소비자는 제품에 신맛이 있다는 언급을 하지 않았습니다. 이는 살라미가 지질 산화 측면에서 안정적임을 확인했습니다. 일부 소비자는 살라미에 불쾌하고 강한 맛의 잔류물이 있다고 지적했습니다. 그러나 이들은 이 향이 프로폴리스에서 직접 비롯된 것이라고 단정할 수 없었습니다 [ 휘발성 질소 기반(TVB-N)도 증가했습니다. 16일차에 pH와 TVB-N 증가 사이에 상관관계가 관찰되었습니다. 또한 TBA 값은 24일차까지 지질 산화가 증가했음을 보여주었습니다. 감각 평가 결과, 조리된 제품의 맛과 냄새는 좋았습니다. 대부분의 점수는 허용 범위 내에 있었습니다. 대조군과 프로폴리스 처리군 사이의 감각 평가에는 유의미한 차이가 없었습니다. 소비자들은 프로폴리스 소시지의 감각적 특성을 수용했습니다. 그러나 색상을 개선할 것을 제안했습니다. 물리적 특성 분석 결과도 프로폴리스가 육류 제품의 자연 보존을 위한 대체제로 사용될 수 있음을 시사했습니다 [120].

2.5. Chicken

Chicken meat is the most economical and widely consumed meat source as compared to mutton or beef. Chicken meat containing proteins, vitamins (such as pantothenic acid, thiamin pyridoxine, and thiamine), fats, and minerals (Cu, Zn, Fe, etc.) is highly nutritive for the human body. The presence of high moisture levels and proteins in chicken meat facilitates microbial growth, reducing the quality and shelf life of chicken meat. Several preservatives are in use to avoid spoilage of chicken meat [113]. Propolis is emergingly being applied in the food industry to preserve food products with enhanced shelf life (Table 2).

Jonaidi Jafari et al. [121] reported that Ch and PE could be used together to extend the shelf life of chicken fillets. Propolis extract was sprayed on chicken fillets or combined with chitosan. If PE is sprayed, the concentration decreases over time due to its high volatility, resulting in a less antimicrobial effect. However, co-administration of PE and Ch helps the extract retain its antimicrobial properties for a long time. Color and texture changes in propolis-treated groups were not significantly different compared to the control group. However, the acceptance of smell and taste decreased. Higher amounts of propolis may reduce some sensory properties of fillets. Despite of some adverse effects on the sensory values of the groups, Ch combined with PE could be used to extend the shelf life of the chicken fillets.

Another investigation [122] eval‎uated the effects of propolis on immune response and meat quality in broilers infected with Escherichia coli. The number of Coliforms, Staphylococcus, and Psychrotrophic bacteria decreased in the chest muscle of the PE-treated group. Considering the sensory characteristics, the PE-treated group revealed the highest score in general acceptability. The PE-treated group revealed an increased body weight, decreased mortality, decreased rate of E. coli re-isolation from internal organs, and accelerated infection recovery. Pochop et al. [123] tested the effect of PE in chicken feeds against Salmonella spp. colonization on the gastrointestinal tract. The results showed that all experimental groups treated with PE could inhibit and eliminate Salmonella spp., suggesting that propolis positively impacts Salmonella spp. in the gastrointestinal tract. This study is not only beneficial to prevent humans from being infected with Salmonella but could also be interesting for food manufacturing companies and may be explored in the extension of the shelf life of food products and saving the cost of storing food products while awaiting pathogen test results.

Kročko et al. [124] studied antibiotic resistance changes in chickens after exposure to propolis and bee pollen. In general, Enterococci are found in the normal microbiota of the gastrointestinal tract of chickens but are not considered safe. Intermediate resistance to erythromycin disappeared in most E. faecalis isolates of broiler chickens fed propolis in their diet. Likewise, ampicillin and gentamicin resistance decreased after bee pollen application. However, it was noted that the sensitivity of E. faecalis to vancomycin and teicoplanin did not show any change in propolis and bee pollen compared to the control. The results showed that antibiotics could be used in association with propolis and bee pollen in broiler chickens’ diets. Mahdavi-Roshan et al. [125] reported that the use of PE (up to 8%) did not negatively affect the color and general acceptance of chicken breast. In addition, positive increases were observed in the texture values. The significant results of this investigation in the era of the poultry industry have opened the door to naturally effective preservatives. Solving poor quality and shelf life problems using PE-applied products will benefit public health and the economy.

2.5. 닭

닭고기는 양고기나 소고기보다 경제적이고 널리 소비되는 육류 원료입니다. 닭고기는 단백질, 비타민(판토텐산, 티아민, 피리독신, 티아민 등), 지방, 미네랄(구리, 아연, 철 등)을 함유해 인체에 매우 영양가가 높습니다. 닭고기의 높은 수분 함량과 단백질은 미생물 증식을 촉진해 닭고기의 품질과 유통기한을 감소시킵니다. 닭고기 부패를 방지하기 위해 여러 보존제가 사용되고 있습니다 [113]. 프로폴리스는 식품 산업에서 식품의 유통기한을 연장하기 위해 식품 보존에 적용되고 있습니다(표 2).

Jonaidi Jafari 등 [121]은 Ch와 PE를 함께 사용해 닭 가슴살의 유통기한을 연장할 수 있다고 보고했습니다. 프로폴리스 추출물을 닭 가슴살에 분사하거나 키토산과 결합했습니다. PE를 분사할 경우, 높은 휘발성으로 인해 농도가 시간이 지남에 따라 감소하여 항균 효과가 감소합니다. 그러나 PE와 Ch를 함께 투여하면 추출물이 장시간 동안 항균 성질을 유지할 수 있습니다. 프로폴리스 처리 그룹의 색상과 텍스처 변화는 대조군과 유의미한 차이를 보이지 않았습니다. 그러나 냄새와 맛의 수용도는 감소했습니다. 프로폴리스의 양이 많을수록 필레의 일부 감각적 특성이 감소할 수 있습니다. 일부 감각적 가치에 대한 부정적 영향에도 불구하고, PE와 결합된 Ch는 닭 가슴살의 유통기한을 연장하기 위해 사용될 수 있습니다.

또 다른 연구 [122]는 대장균에 감염된 육계 닭에서 프로폴리스가 면역 반응과 육질에 미치는 영향을 평가했습니다. PE 처리 그룹의 가슴 근육에서 콜리폼, 스타필로코커스, 및 심리트로픽 세균의 수가 감소했습니다. 감각적 특성을 고려할 때, PE 처리 그룹은 일반적 수용성에서 가장 높은 점수를 나타냈습니다. PE 처리 그룹은 체중 증가, 사망률 감소, 내장 기관에서 E. coli 재분리율 감소, 및 감염 회복 속도 가속화를 보였습니다. Pochop 등 [123]은 닭 사료에 PE를 투여하여 장내 살모넬라균(Salmonella spp.)의 장내 정착에 대한 효과를 시험했습니다. 결과는 모든 실험군에서 PE 처리 시 Salmonella spp.를 억제하고 제거할 수 있음을 보여주었으며, 이는 프로폴리스가 위장관에서 Salmonella spp.에 긍정적인 영향을 미친다는 것을 시사합니다. 이 연구는 인간이 Salmonella에 감염되는 것을 예방하는 데 유익할 뿐만 아니라 식품 제조업체에게도 흥미로운 주제로, 식품 제품의 유통기한 연장 및 병원체 검사 결과 대기 중 식품 보관 비용 절감에 활용될 수 있습니다.

Kročko 등 [124]은 프로폴리스와 벌 꽃가루에 노출된 닭의 항생제 내성 변화를 연구했습니다. 일반적으로 엔테로코커스는 닭의 위장관 정상 미생물군에 존재하지만 안전하지 않은 것으로 간주됩니다. 프로폴리스를 사료에 투여한 육계 닭의 E. faecalis 분리주 대부분에서 에리트로마이신에 대한 중간 내성이 사라졌습니다. 同様に, 꿀벌 꽃가루 적용 후 아목시실린과 제네타마이신 내성이 감소했습니다. 그러나 프로폴리스와 꿀벌 꽃가루 처리군에서 대조군과 비교해 E. faecalis의 반코마이신과 테이코플라닌에 대한 감수성에 변화가 없었습니다. 결과는 프로폴리스와 꿀벌 꽃가루를 육계 닭 사료에 결합해 사용할 수 있음을 보여주었습니다. Mahdavi-Roshan 등 [125]은 PE(최대 8%) 사용이 닭 가슴살의 색상과 일반적인 수용성에 부정적인 영향을 미치지 않았다고 보고했습니다. 또한 텍스처 값에서 긍정적인 증가가 관찰되었습니다. 가금류 산업 시대에 이 연구의 중요한 결과는 자연적으로 효과적인 보존제의 문을 열었습니다. PE 적용 제품을 통해 품질 저하와 유통기한 문제를 해결하는 것은 공중 보건과 경제에 이점을 제공할 것입니다.

2.6. Fish

The aquaculture is susceptible to develop different bacterial infections, particularly when nurtured in dense conditions. The occurrence of infections in aquaculture is responsible for causing a reduction in the production rate and an escalation in mortality, resulting in economic shortfalls [126]. Antibiotics were used to treat the bacterial infections in aquaculture. The escalated use of antibiotics in fish farms induced an antibiotic resistance in humans and animals. For example, the emergence of resistance was observed for Aeromonas salmonicida, A. hydrophila, Yersinia ruckeri, Vibrio salmonicida, V. anguillarum, Edwardsiella icttaluri, E. tarda, and Pasteuralla piscida [127]. Some fish microbes are highly pathogenic to cause diseases in humans via food-borne or zoonotic routes. Therefore, it is critically required to develop potential antimicrobials to treat microbial illness in fish. As natural products are a focus of researchers nowadays, propolis has been found to possess significant antimicrobial as well as antioxidant activity. Numerous studies have reported the significance of propolis in terms of providing preservative effects in food (Table 2).

Abd-El-Rhman [128] investigated the efficacy of PEE against Aeromonas hydrophila. Crude propolis (1%) was added to the feed already containing 30% crude protein. About 225 species of Oreochromis niloticus fish were used. PEE increased the growth, resistance, and immunity of Oreochromis niloticus against Aeromonas hydrophila more than crude propolis. Tukmechi, Ownagh et al. [129] investigated the effect of PEE against three pathogenic bacteria that are common in fish (Streptococcus iniae, Aeromonas hydrophila, and Yersinia ruckeri). Enrofloxacin and gentamicin were used as references. The PEE was found to have a significant antimicrobial activity against Streptococcus iniae and was able to inhibit the growth of Aeromonas hydrophila and Yersinia ruckeri. Based on the potential antibacterial properties, propolis can be used in aquaculture, and more beneficial applications can be explored.

The PE (2, 8, 16%) was used to prepare gelatin films [130] and eval‎uated for the preservation of trout fillets. At the end of storage, all PE-treated groups showed a significant reduction in the growth of mesophilic and psychrophilic bacteria. In addition, mold and yeast counts were also reduced. Based on the obtained results, it was concluded that the 16% concentration of PE showed the highest antimicrobial activity against all tested microorganisms. The sensory were affected by the increase in time. It can be suggested that PE-containing films can be used to maintain and enhance the quality of trout fish by controlling microbial deterioration and improving the sensory properties.

Kuley et al. [131] prepared a microencapsulation containing PE and Lactobacillus plantarum to investigate the antibacterial potential against fish pathogenic bacteria. Different microencapsulations were prepared with cell-free supernatant (CFS) of L. plantarum and three different PE. Antimicrobial activity of pure CFS L. plantarum, microencapsulated CFS L. plantarum (ECFS), CFS L. plantarum microencapsulated with water-soluble propolis extract, and CFS L. plantarum microencapsulated with PE was determined against Pseudomonas luteola, Proteus mirabilis, Photobacterium damselae, and E. faecalis using agar well diffusion and broth microdilution methods. Inhibitory results were shown for P. damselae with the most effective antimicrobial activity. Pure L. plantarum showed the highest inhibitory activity for P. damselae and the lowest for P. mirabilis. Microencapsulated L. plantarum showed the highest inhibitory activity for P. damselae and the lowest for P. mirabilis. APE microencapsulation showed the highest inhibitory activity for P. luteola and the lowest for E. faecalis. PEE microencapsulation showed the highest inhibitory activity for P. damselae and the lowest for P. luteola. Microencapsulated with water showed the highest inhibitory activity for P. damselae and the lowest inhibitory activity for E. faecalis. Prepared microcapsules can be added directly to food formulations due to their powder form and easy dissolution and can be applied as a new antimicrobial agent in food products.

Ebadi et al. [132] synthesized PE-containing chitosan (Ch) coatings to improve the shelf life of fish (Nemipterus japonicus) fillets. The fillets treated with PE-incorporated Ch coatings showed lower bacterial and significantly retard the decomposition of proteins and oxidation of lipids. The synthesized coating could maintain or strengthen the sensory characteristics ranging in acceptable limits and increase the shelf life of Nemipterus japonicus for about more than 10 days. Based on the obtained results, the PE-incorporated Ch coatings were found to be a potent antimicrobial and antioxidant material and can act as an effective method to maintain and improve the quality of fish fillets storage with an extended shelf life.

2.6. 어류

양식업은 특히 밀집된 환경에서 사육될 때 다양한 세균 감염에 취약합니다. 양식업에서의 감염 발생은 생산량 감소와 사망률 증가를 초래해 경제적 손실을 초래합니다 [126]. 양식업에서 세균 감염을 치료하기 위해 항생제가 사용되었습니다. 어류 양식장에서 항생제의 과도한 사용은 인간과 동물에서 항생제 내성을 유발했습니다. 예를 들어, Aeromonas salmonicida, A. hydrophila, Yersinia ruckeri, Vibrio salmonicida, V. anguillarum, Edwardsiella icttaluri, E. tarda, 및 Pasteuralla piscida에서 내성 발생이 관찰되었습니다[127]. 일부 어류 미생물은 식품 매개 또는 동물성 전파를 통해 인간에게 질병을 일으키는 고도로 병원성입니다. 따라서 어류의 미생물 질환을 치료하기 위해 잠재적 항미생물제를 개발하는 것이 시급합니다. 자연 제품은 현재 연구자들의 주목을 받고 있으며, 프로폴리스는 항미생물 및 항산화 활성을 지닌 것으로 밝혀졌습니다. 많은 연구에서 프로폴리스가 식품 보존 효과 측면에서 중요성을 보고했습니다 (표 2).

Abd-El-Rhman [128]은 PEE의 Aeromonas hydrophila에 대한 효능을 조사했습니다. 30%의 원료 단백질을 함유한 사료에 원료 프로폴리스(1%)를 추가했습니다. 약 225종의 Oreochromis niloticus 어류가 사용되었습니다. PEE는 원료 프로폴리스보다 Oreochromis niloticus의 성장, 저항력, 면역력을 Aeromonas hydrophila에 대해 더 크게 증가시켰습니다. Tukmechi, Ownagh 등 [129]은 어류에서 흔히 발견되는 세 가지 병원성 세균(Streptococcus iniae, Aeromonas hydrophila, Yersinia ruckeri)에 대한 PEE의 효과를 조사했습니다. Enrofloxacin과 gentamicin을 대조군으로 사용했습니다. PEE는 Streptococcus iniae에 대해 유의미한 항균 활성을 보였으며, Aeromonas hydrophila와 Yersinia ruckeri의 성장을 억제했습니다. 항균 성질의 잠재성을 고려할 때 프로폴리스는 수산 양식에 활용될 수 있으며, 더 많은 유익한 응용 가능성이 탐구될 수 있습니다.

PE(2, 8, 16%)를 사용하여 젤라틴 필름[130]을 제조하고 송어 필레의 보존 효과를 평가했습니다. 보관 종료 시 모든 PE 처리 그룹에서 중온성 및 저온성 세균의 성장 감소가 유의미하게 관찰되었습니다. 또한 곰팡이와 효모의 수 또한 감소했습니다. 획득된 결과에 따라, 16% 농도의 PE가 모든 시험 미생물에 대해 가장 높은 항균 활성을 보였다는 결론이 내려졌습니다. 감각적 특성은 시간 증가에 따라 영향을 받았습니다. PE를 함유한 필름은 미생물 변질을 제어하고 감각적 특성을 개선함으로써 송어의 품질을 유지하고 향상시키는 데 사용될 수 있다는 것이 제안됩니다.

Kuley 등 [131]은 어류 병원성 세균에 대한 항균 잠재력을 조사하기 위해 PE와 Lactobacillus plantarum을 포함한 미세캡슐화를 준비했습니다. L. plantarum의 세포 무함유 상청액(CFS)과 세 가지 다른 PE를 사용하여 다양한 미세캡슐화를 준비했습니다. 순수 CFS L. plantarum, 미세캡슐화 CFS L. plantarum (ECFS), 물에 용해되는 프로폴리스 추출물로 미세캡슐화된 CFS L. plantarum, 및 PE로 미세캡슐화된 CFS의 항균 활성은 Pseudomonas luteola, Proteus mirabilis, Photobacterium damselae, 및 E. faecalis에 대해 agar well diffusion 및 broth microdilution 방법을 사용하여 측정되었습니다. 억제 결과는 P. damselae에 대해 가장 높은 항균 활성을 보였습니다. 순수 L. plantarum은 P. damselae에 대해 가장 높은 억제 활성을 보였으며, P. mirabilis에 대해 가장 낮은 활성을 나타냈습니다. 미세캡슐화된 L. plantarum은 P. damselae에 대해 가장 높은 억제 활성을 보였으며, P. mirabilis에 대해 가장 낮은 활성을 나타냈습니다. APE 미세캡슐화는 P. luteola에 대해 가장 높은 억제 활성을 보였으며, E. faecalis에 대해 가장 낮은 활성을 나타냈습니다. PEE 미세캡슐화는 P. damselae에 대해 가장 높은 억제 활성을, P. luteola에 대해 가장 낮은 억제 활성을 나타냈습니다. 물로 미세캡슐화된 경우 P. damselae에 대해 가장 높은 억제 활성을, E. faecalis에 대해 가장 낮은 억제 활성을 나타냈습니다. 준비된 미세캡슐은 분말 형태와 용해성이 우수하여 식품 제형에 직접 추가할 수 있으며, 식품 제품의 새로운 항균제로 적용될 수 있습니다.

Ebadi 등 [132]은 어류(Nemipterus japonicus) 필레의 유통기한을 개선하기 위해 PE를 함유한 키토산(Ch) 코팅을 합성했습니다. PE를 함유한 Ch 코팅으로 처리된 필레는 세균 수치가 낮고 단백질 분해 및 지질 산화가 유의미하게 지연되었습니다. 합성된 코팅은 수용 가능한 범위 내에서 감각적 특성을 유지하거나 강화하며, Nemipterus japonicus의 유통기한을 약 10일 이상 연장했습니다. 얻어진 결과에 따르면, PE를 함유한 Ch 코팅은 강력한 항균 및 항산화 재료로 확인되었으며, 유통기한을 연장하여 어류 필레의 품질 유지 및 개선에 효과적인 방법으로서 작용할 수 있습니다.

Table 2. Impact of propolis on different food products.

3. Propolis and Active Packaging

Active packaging includes processes such as delaying food spoilage, preventing microbial attacks, reducing environmental efficiency, and positively affecting shelf life without compromising food quality (Figure 3). Recently, various new materials and packaging techniques have been developed to replace non-biodegradable materials for use in foods [135,136,137,138]. According to Roy and Rhim [138] plant extracts and other natural bioactive products combined with other packaging materials have better performance in preventing microbial contamination, reducing oxidation that occurs in food, and maintaining nutrition without degrading or contributing positively to sensory quality. Among these natural substances is propolis, which has recently been applied as a food supplement and alternative medicine. In recent years, propolis has gained wide acceptance in various countries’ food supplements and alternative medicine [138,139]. According to the World Health Organization (WHO), propolis can be combined with other medications without hindering conventional treatment [140].

3. 프로폴리스와 활성 포장

활성 포장은 식품 부패 지연, 미생물 공격 방지, 환경 효율성 감소, 식품 품질 저하 없이 유통기한에 긍정적인 영향을 미치는 과정 등을 포함합니다 (그림 3). 최근에는 식품에 사용되는 비생분해성 재료를 대체하기 위해 다양한 새로운 재료와 포장 기술이 개발되었습니다[135,136,137,138]. Roy와 Rhim[138]에 따르면 식물 추출물과 다른 천연 생물활성 제품이 다른 포장 재료와 결합될 때 미생물 오염 방지, 식품 내 산화 감소, 영양소 유지에 우수한 성능을 보이며, 감각 품질을 저하시키지 않거나 긍정적으로 기여합니다. 이러한 천연 물질 중 하나인 프로폴리스는 최근 식품 보조제 및 대체 의약품으로 적용되고 있습니다.

최근 몇 년간 프로폴리스는 다양한 국가의 식품 보조제 및 대체 의약품 분야에서 널리 수용되었습니다 [138,139]. 세계보건기구(WHO)에 따르면 프로폴리스는 전통적인 치료를 방해하지 않고 다른 약물과 결합될 수 있습니다 [140].

Figure 3. Benefits of propolis in food packaging.

Due to its richness in polyphenolic compounds, propolis has applications in many areas, such as active food packaging and treatment applications. Edible coatings and functional packaging films based on propolis extract have a wide range of applications in the storage of various foods such as vegetables, fruits, and meats [82,138,141,142].

Propolis extracts can be added directly to food to prevent microbial growth in food. In addition, propolis extracts are plasticizers, emulsifiers, potentiators, and a wide variety of other compounds such as chitosan [115,143], starch [144,145,146], κ-carrageenan [147], gelatin [148,149], agar [150], and biopolymers can be applied to substances. Because of this situation, the addition of propolis extracts to food packaging products or biopolymers film matrix creates opportunities for producing active packaging films that are very safe and environmentally friendly compared to petroleum-based plastic packaging films [151].

그림 3. 프로폴리스의 식품 포장 혜택.

폴리페놀 화합물이 풍부한 프로폴리스는 활성 식품 포장 및 치료 응용 분야 등 다양한 분야에서 활용됩니다. 프로폴리스 추출물을 기반으로 한 식용 코팅과 기능성 포장 필름은 채소, 과일, 육류 등 다양한 식품의 보관에 광범위하게 적용됩니다[82,138,141,142].

프로폴리스 추출물은 식품에 직접 첨가되어 식품 내 미생물 증식을 방지할 수 있습니다. 또한 프로폴리스 추출물은 플라스틱화제, 유화제, 증강제 등 다양한 화합물과 결합하여 키토산 [115,143], 전분 [144,145,146], κ-카라기난 [147], 젤라틴 [148,149], 아가르 [150], 생분해성 고분자 등에 적용될 수 있습니다. 이러한 이유로 프로폴리스 추출물을 식품 포장 제품이나 생분해성 필름 매트릭스에 추가하면 석유 기반 플라스틱 포장 필름에 비해 매우 안전하고 환경 친화적인 활성 포장 필름을 생산할 수 있는 기회를 제공합니다 [151].

4. Other Applications of Propolis

Cedeño-Pinos et al. [152] tested the protective effects of PEE on jelly candies. The chemical analysis revealed that the addition of PEE increased the average values of Azinobis-3-ethylbenzothiazoline-6-sulfonic in candies made with sugar or fructans (Table 3). The addition of PEE also increased the 1, 1-Diphenyl-2-Picrilhydrazine values in sweets made with sugar or fructans. The physical properties analysis indicated that using PEE did not affect moisture, pH, CIELab color, or instrumental texture. When examining sensory traits, consumers often did not clearly distinguish between unprocessed and processed sugars. The sensory and physical properties of gummy gel were tested by adding propolis and honey. No significant changes were eval‎uated in tissue and Aw during the storage. Propolis inhibits the growth of microorganisms in microbial cultures and exhibits a synergistic effect when applied together with honey. It was determined that propolis concentrations higher than 30 g kg−1 did not show microbial growth or fungal growth in gummy jellies during 90 days of storage at 25 °C. The propolis-added gummy gel sample differed from commercial confectionery in all tested parameters for physical properties such as softer and more flexible). The gummy gel with added propolis also revealed less effort to chew. The color feature was eval‎uated positively by 88% of the consumers and received the most acceptance. In addition, the stickiness feature was not found sufficient by 66% of consumers, and there was no clear criticism for other features. During storage, a positive change in color and antioxidant capacity with a decrease in gloss was detected [153].

4. 프로폴리스의 기타 응용

Cedeño-Pinos 등 [152]은 젤리 사탕에 대한 PEE의 보호 효과를 테스트했습니다. 화학 분석 결과, PEE를 추가한 설탕 또는 프럭탄으로 제조된 캔디에서 아지노비스-3-에틸벤조티아졸린-6-설폰산(표 3)의 평균 값이 증가했습니다. PEE를 추가한 설탕 또는 프럭탄으로 제조된 사탕에서 1,1-디페닐-2-피크릴히드라진 값도 증가했습니다. 물리적 특성 분석 결과, PEE 사용은 수분, pH, CIELab 색상, 또는 기기 텍스처에 영향을 미치지 않았습니다. 감각적 특성을 평가할 때 소비자들은 가공되지 않은 설탕과 가공된 설탕을 명확히 구분하지 못했습니다. 프로폴리스와 꿀을 추가하여 젤리 껌의 감각적 및 물리적 특성을 테스트했습니다. 보관 기간 동안 조직과 Aw에 유의미한 변화가 관찰되지 않았습니다. 프로폴리스는 미생물 배양액에서 미생물의 성장을 억제하며, 꿀과 함께 적용될 때 시너지 효과를 나타냅니다. 25°C에서 90일 동안 보관된 젤리에서 프로폴리스 농도가 30 g kg−1을 초과할 경우 미생물 성장이나 곰팡이 성장이 관찰되지 않았습니다. 프로폴리스를 추가한 젤리 샘플은 물리적 특성(더 부드럽고 유연함 등)에서 상업용 과자와 모든 테스트 파라미터에서 차이가 있었습니다. 프로폴리스를 첨가한 젤리 젤은 씹는 데 덜 힘이 필요했습니다. 색상 특성은 소비자의 88%가 긍정적으로 평가했으며 가장 높은 수용도를 받았습니다. 또한, 66%의 소비자가 점착성 특성이 충분하지 않다고 평가했으며, 다른 특성에는 명확한 비판이 없었습니다. 보관 중 색상과 항산화 능력이 증가하고 광택이 감소하는 긍정적인 변화가 관찰되었습니다 [153].

Table 3. Effect of propolis and its extracts on different food products’ chemical, physical, and sensory properties.

5. Challenges and Limitations

There are many challenges in the use of propolis as a natural food preservative. The present review tries to summarize the potential use of propolis in food preservation. It is well established that propolis can be used as a multifunctional constituent in food and beverage products. Due to its antioxidant and antimicrobial properties, propolis can help maintain both the quality and safety of different food products.

Before its use in food products, propolis was in most cases extracted using different solvents such as ethanol, water, and glycerol. Each solvent offers advantages and disadvantages [42]. Ethanol extracts are reported to be the richest extracts in bioactive components [43], while water extracts are the lowest extract on phenolic content [44]. In contrast, the two extracts exhibited a strong flavor and aroma [44,45]. For instance, the performed studies did not conduct a chemical investigation on the qualitative and quantitative constituents to help better identify which compounds are involved in such activity and their respective concentration in the extract. This step is crucial in the standardization of propolis extract for a possible future use in food industries. Many propolis have been standardized for possible use in therapy, and some clinical trials have been carried out [154,155,156]. However, the approach to be followed should be reviewed for large-scale use in industry. The incorporated propolis extracts will be led to be heated, cooled, or even frozen as needed, which involves the study of their activity and composition throughout the food manufacturing process, starting with the addition of the extract to the final product. Another important aspect is the bioavailability and stability of propolis active compounds. Studies are in need in this field.

The limitation in the use of propolis extracts in food can be overcome by the use of encapsulation. The use of different delivery vehicles and/or forms was reported to increase propolis bioavailability and to maintain propolis antimicrobial and antioxidant properties [157]. Moreover, it can mask the unpleasant taste and aroma of propolis extracts.

5. 과제 및 한계

프로폴리스를 천연 식품 보존제로 사용하는 데는 많은 과제가 있습니다. 본 검토는 프로폴리스의 식품 보존 분야에서의 잠재적 활용을 요약하려고 시도했습니다. 프로폴리스가 식품 및 음료 제품의 다기능 성분으로 사용될 수 있다는 것은 잘 알려져 있습니다. 항산화 및 항균 특성으로 인해 프로폴리스는 다양한 식품의 품질과 안전성을 유지하는 데 도움을 줄 수 있습니다.

식품에 사용되기 전, 프로폴리스는 주로 에탄올, 물, 글리세롤과 같은 다양한 용매를 사용하여 추출되었습니다. 각 용매는 장점과 단점을 가지고 있습니다 [42]. 에탄올 추출물은 생물활성 성분이 가장 풍부한 추출물로 보고되었습니다 [43], 반면 물 추출물은 페놀 함량이 가장 낮은 추출물입니다 [44]. 반면 두 추출물은 강한 향과 향기를 나타냈습니다 [44,45]. 예를 들어, 수행된 연구에서는 화학적 분석을 통해 이러한 활성에 관여하는 화합물과 추출물 내 각각의 농도를 식별하는 데 도움이 되는 정성적 및 정량적 성분 분석을 수행하지 않았습니다. 이 단계는 식품 산업에서의 향후 사용을 위한 프로폴리스 추출물의 표준화 과정에서 필수적입니다. 많은 프로폴리스가 치료 용도로 표준화되었으며 일부 임상 시험이 수행되었습니다 [154,155,156]. 그러나 산업용 대규모 사용을 위해 따라야 할 접근 방식은 재검토되어야 합니다. 프로폴리스 추출물은 필요에 따라 가열, 냉각, 또는 동결될 수 있으며, 이는 추출물 추가부터 최종 제품까지 식품 제조 과정 전반에 걸쳐 그 활성과 성분을 연구하는 것이 필요합니다. 또 다른 중요한 측면은 프로폴리스 활성 성분의 생체 이용률과 안정성입니다. 이 분야에서의 연구가 필요합니다.

프로폴리스 추출물의 식품 사용 제한은 캡슐화 기술을 통해 극복될 수 있습니다. 다양한 전달체 및/또는 형태의 사용이 프로폴리스의 생체 이용률을 높이고 항균 및 항산화 특성을 유지한다는 보고가 있습니다 [157]. 또한 프로폴리스 추출물의 불쾌한 맛과 향을 가릴 수 있습니다.

6. Conclusions

Propolis is a natural substance harvested by honeybees from buds of different plant species, used in folk medicine since ancient times, mainly in cadavers’ conservation. It possesses potent antioxidant, antibacterial, antiviral, anti-inflammatory, and other biological activities. Constituents of propolis are variable and complex, depending on many factors such as plant species, plant origin, climate, soil type, harvesting techniques, and season. Several studies have highlighted the effectiveness of propolis in nutritional and other health-promoting properties. Due to its variable phenolic compounds as polyphenols and flavonoids, these ingredients increased the beneficial effects of propolis, and, therefore, propolis products are considered essential for different food industries.

Propolis can be applied to the food surface or incorporated into the food formulation. Its adjunction to food can provide health benefits. In addition, propolis was reported to prevent lipid oxidation and to improve the shelf life of several food products, including vegetables, fruits, and beverages. Propolis can also be applied as a safe, new, and natural preservative in meat, fish, and chicken. Moreover, the antibacterial and antioxidant properties of propolis can be used in aquaculture. However, the unpleasant taste and smell of propolis may limit its use by affecting the sensory properties such as color, odor, appearance, texture, and general taste criteria of food products.

Economically, the incorporation of propolis and its derivatives in the global food market is a worthy of consideration. Therefore, it is plausible to predict the great industrial manufacturing of propolis to be a basic product in life in the future. Hence, extensive further studies need to be achieved for the standardization of propolis and for the establishment of newly developed technologies for the incorporation of this product in nanoparticles and food systems.

6. 결론

프로폴리스는

꿀벌이 다양한 식물 종의 꽃봉오리에서 채취하는 천연 물질로,

고대부터 민속 의학에서 주로 시체 보존에 사용되어 왔습니다.

강력한 항산화, 항균, 항바이러스, 항염증 및 기타 생물학적 활성을 갖추고 있습니다.

프로폴리스의 구성 성분은

식물 종, 식물 기원, 기후, 토양 유형, 채취 기술, 계절 등 다양한 요인에 따라 변동되고 복잡합니다.

여러 연구에서 프로폴리스의 영양학적 및 건강 증진 효과의 효능이 강조되었습니다.

폴리페놀과 플라보노이드와 같은 변동성 있는 페놀성 화합물 덕분에

이러한 성분은 프로폴리스의 유익한 효과를 증강시키며,

따라서 프로폴리스 제품은 다양한 식품 산업에 필수적입니다.

프로폴리스는 식품 표면에 적용되거나 식품 제형에 포함될 수 있습니다. 식품에 추가되면 건강 혜택을 제공할 수 있습니다. 또한 프로폴리스는 야채, 과일, 음료 등 여러 식품의 지방 산화를 방지하고 유통 기한을 연장하는 것으로 보고되었습니다. 프로폴리스는 육류, 어류, 닭고기 등에 안전한 새로운 천연 보존제로 적용될 수 있습니다. 또한 프로폴리스의 항균 및 항산화 성질은 수산 양식업에 활용될 수 있습니다. 그러나 프로폴리스의 불쾌한 맛과 냄새는 색상, 향기, 외관, 텍스처, 전반적인 맛 기준 등 식품의 감각적 특성에 영향을 미쳐 사용을 제한할 수 있습니다.

경제적으로 프로폴리스와 그 유도체를 글로벌 식품 시장에 도입하는 것은 고려할 만한 가치가 있습니다. 따라서 미래에 프로폴리스가 생활 필수품의 기본 원료로 대규모 산업 제조가 이루어질 가능성이 높습니다. 따라서 프로폴리스의 표준화 및 이 제품을 나노입자와 식품 시스템에 도입하기 위한 신규 기술 개발을 위한 광범위한 추가 연구가 필요합니다.

Author Contributions

Conceptualization, writing—original draft preparation, writing—review and editing, N.S.; writing—original draft preparation, N.S., N.B., S.T.A., N.T., U.A., D.A.-A., G.N, S.R.A.S. and H.A.A.; visualization, N.S., S.A., R.P. and G.N.; supervision, N.S. All authors have read and agreed to the published version of the manuscript.

Funding

This research received no external funding.

Data Availability Statement

Not applicable.

Acknowledgments

The authors are grateful to the Algerian Ministry of Higher Education and Scientific for financial supports.

Conflicts of Interest

The authors declare no conflict of interest.

References

1. Bankova, V.; Galabov, A.S.; Antonova, D.; Vilhelmova, N.; Di Perri, B. Chemical composition of Propolis Extract ACF® and activity against herpes simplex virus. Phytomedicine 2014, 21, 1438. [Google Scholar] [CrossRef] [PubMed]
2. Pellati, F.; Orlandini, G.; Pinetti, D.; Benvenuti, S. HPLC-DAD and HPLC-ESIMS/ MS methods for metabolite profiling of propolis extracts. J. Pharm. Biomed. Anal. 2011, 55, 934–948. [Google Scholar] [CrossRef]
3. Castaldo, S.; Capasso, F. Propolis, an old remedy used in modern medicine. Fitoterapia 2002, 73 (Suppl. S1), S1–S6. [Google Scholar] [CrossRef]
4. Cuesta-Rubio, O.; Piccinelli, A.L.; Rastrelli, L. Tropical propolis: Recent advances in chemical components and botanical origin. In Medicinal Plants: Biodiversity and Drugs, 1st ed.; Rai, M.K., Geoffrey, R., Cordell, G.C., Martínez, J.L., Marinoff, M., Rastrelli, L., Eds.; CRC Press, Taylor & Francis Group: New York, NY, USA, 2012; pp. 209–240. [Google Scholar] [CrossRef]
5. De Francisco, L.; Pinto, D.; Rosseto, H.; Toledo, L.; Santos, R.; Tobaldini-Valério, F.; Svidzinski, T.; Bruschi, M.; Sarmento, B.; Oliveira, M.B.P.; et al. Eval‎uation of radical scavenging activity, intestinal cell viability and antifungal activity of Brazilian propolis by-product. Food Res. Int. 2018, 105, 537–547. [Google Scholar] [CrossRef]
6. Freires, I.A.; de Alencar, S.M.; Rosalen, P.L. A pharmacological perspective on the use of Brazilian Red Propolis and its isolated compounds against human diseases. Eur. J. Med. Chem. 2016, 110, 267–279. [Google Scholar] [CrossRef]
7. Marcucci, M.C.; Ferreres, F.; Garca-Viguera, C.; Bankova, V.S.; De Castro, S.L.; Dantas, A.P.; Valente, P.H.M.; Paulino, N. Phenolic compounds from Brazilian propolis with pharmacological activities. J. Ethnopharmacol. 2001, 74, 105–112. [Google Scholar] [CrossRef]
8. Simone, M.; Evans, J.D.; Spivak, M. Resin collection and social immunity in honey bees. Evolution 2009, 63, 3016–3022. [Google Scholar] [CrossRef] [PubMed]
9. Belloto de Francisco, L.M.; Costa, C.; Thamiris, Y.; Outuki, P.M.; Souza, R.P.; de Souza Bonfim Mendonca, P.; Novello, C.R.; Lopes Consolaro, M.E.; Bruschi, M.L. Nanoparticles of waste material of propolis and gelatin as a novel system for delivery ofL-ascorbic acid. Curr. Drug Deliv. 2017, 14, 1028–1039. [Google Scholar] [CrossRef] [PubMed]