오십견 탐구 - 오십견은 암의 전조증상, 암의 합병증일 수 있다 2017 nature

[문형철]

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Frozen shoulder and risk of cancer: a population-based cohort study

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• Published: 18 May 2017

Frozen shoulder and risk of cancer: a population-based cohort study

• Alma B Pedersen, 
• Erzsébet Horváth-Puhó, 
• Vera Ehrenstein, 
• Mikael Rørth & 
• Henrik T Sørensen 

British Journal of Cancer volume 117, pages144–147 (2017)Cite this article

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Abstract

Background:

Frozen shoulder might be a complication or a presenting symptom of cancer. We examined the risk of a cancer diagnosis after an incident diagnosis of frozen shoulder.

Methods:

We used prospectively collected data from Danish registries to identify patients with frozen shoulder during 1995–2013 and followed them for the development of cancer.

Results:

We observed 2572 incident cancers among 29 098 frozen shoulder patients. The expected number of incident cancers in the general population was 2434. The 6-month cumulative incidence of any cancer was 0.70%, corresponding to a standardised incidence ratio (SIR) of 1.38 (95% confidence interval (CI): 1.19–1.58). Risk increases were highest for lung cancer (SIR=2.19, 95% CI: 1.48–3.13), breast cancer (SIR=1.51, 95% CI: 1.02–2.15), and non-Hodgkin’s lymphoma (SIR=2.28, 95% CI: 1.09–4.20). The cumulative incidence of any cancer during the remainder of follow-up (>6 months to a maximum 18.9 years) was 24.8% with an SIR of 1.04 (95% CI: 1.00–1.08).

Conclusions:

Frozen shoulder might be an early predictor for a subsequent cancer diagnosis.

요약
배경:

오십견은 암의 합병증 또는 전조 증상일 수 있습니다. 우리는 오십견 진단 후 암 진단의 위험성을 조사했습니다.

연구 방법:

덴마크 레지스트리에서 전향적으로 수집한 데이터를 사용하여 1995~2013년 동안 오십견 환자를 식별하고 암 발병 여부를 추적 관찰했습니다.

오십견 환자 2만 9,098명 중 2572건의 암 발생을 관찰했습니다. 일반 인구에서 예상되는 암 발생 건수는 2434건이었습니다. 모든 암의 6개월 누적 발생률은 0.70%로 표준화 발생률(SIR)은 1.38(95% 신뢰구간(CI): 1.19-1.58)에 해당했습니다. 폐암(SIR=2.19, 95% CI: 1.48-3.13), 유방암(SIR=1.51, 95% CI: 1.02-2.15), 비호지킨 림프종(SIR=2.28, 95% CI: 1.09-4.20)의 위험 증가가 가장 높았습니다. 나머지 추적 관찰 기간(6개월 이상~최대 18.9년) 동안 모든 암의 누적 발생률은 24.8%로 SIR은 1.04(95% CI: 1.00~1.08)였습니다.

결론:

오십견은 후속 암 진단의 조기 예측 인자가 될 수 있습니다.

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Main

Frozen shoulder, also called adhesive capsulitis, is characterised by stiffness and pain in the shoulder joint due to inflammation of the synovial lining and capsule (Zuckerman and Rokito, 2011). The aetiology of frozen shoulder is not fully understood. It can develop after a shoulder has been immobilised (Robinson et al, 2012). An increased incidence of frozen shoulder was observed in diabetes vs non-diabetes patients (1.2 vs 0.9%; Huang et al, 2013) and in patients with diseases such as thyroid and Parkinson’s disease, chronic obstructive pulmonary disease (COPD), and myocardial infarction (MI) (Wohlgethan, 1987; Chang et al, 2015). Frozen shoulder can last for up to 3 years, and resolves spontaneously in most cases (Eljabu et al, 2016).

Frozen shoulder can be a musculoskeletal manifesting of solid tumours and haematological malignancies (Ashour et al, 1997; Latham et al, 2001; Singh et al, 2005; Gheita et al, 2010), and may also represent a misdiagnosed shoulder tumour (Demaziere and Wiley, 1991; Robinson et al, 2003; Sano et al, 2010). In addition, frozen shoulder is a frequent complication after mastectomy due to breast cancer (Wedgwood and Benson, 1992; Cheville and Tchou, 2007).

Thus, there is some clinical evidence, based on case reports and small cross-sectional studies, that patients with malignancies are at increased risk of frozen shoulder. We examined the association between frozen shoulder diagnosis and subsequent risk of cancer using linked data from Danish population registries.

유착성 관절낭염이라고도 하는 오십견은

활액막과 관절낭의 염증으로 인해

어깨 관절에 뻣뻣함과 통증이 나타나는 것이 특징입니다(Zuckerman and Rokito, 2011).

오십견의 원인은 아직 완전히 밝혀지지 않았습니다.

오십견은 어깨를 고정시킨 후에 발생할 수 있습니다(Robinson et al, 2012).

당뇨병 환자와 비당뇨병 환자(1.2 대 0.9%; Huang 등, 2013),

갑상선 및 파킨슨병,

만성폐쇄성폐질환(COPD),

심근경색(MI) 등의 질환이 있는 환자에서

오십견 발병률이 증가하는 것으로 관찰되었습니다(Wohlgethan, 1987; Chang 등, 2015).

오십견은 최대 3년까지 지속될 수 있으며

대부분의 경우 자연적으로 해결됩니다(Eljabu et al, 2016).

오십견은

고형 종양 및 혈액학적 악성 종양의 근골격계 증상일 수 있으며(Ashour 등, 1997; Latham 등, 2001; Singh 등, 2005; Gheita 등, 2010),

어깨 종양을 잘못 진단했을 수도 있습니다(Demaziere and Wiley, 1991; Robinson 등, 2003; Sano 등, 2010).

또한

오십견은

유방암으로 인한 유방 절제술 후

빈번하게 발생하는 합병증입니다(Wedgwood and Benson, 1992; Cheville and Tchou, 2007).

따라서

사례 보고와 소규모 단면 연구에 따르면

악성 종양 환자가 오십견에 걸릴 위험이 높다는 임상적 증거가 있습니다.

저희는 덴마크 인구 레지스트리의 연결된 데이터를 사용하여 오십견 진단과 그에 따른 암 위험 사이의 연관성을 조사했습니다.

Materials and methods

We conducted this study in Denmark, using prospectively collected data from the Danish Civil Registration System (DCRS) and the Danish National Patient Registry (DNPR). The DCRS has recorded date of birth, sex, and vital status of all Danish residents since 1968, and a unique civil registration number, which permits unambiguous linkage across all Danish registries (Schmidt et al, 2014). The DNPR contains information on all hospitalisations since 1977, as well as outpatient hospital clinic contacts since 1995 (Schmidt et al, 2015). We used the DNPR to establish a cohort of all patients with a first-time hospital-based diagnosis of frozen shoulder from 1 January 1995 to 30 November 2013. Both primary and secondary diagnoses were included. The DNPR also was used to obtain data on history of diabetes mellitus (DM), COPD, MI, thyroid disorders, and Parkinson’s disease (Supplementary Material). To assess cancer outcomes, data from the frozen shoulder cohort were linked to the Danish Cancer Registry (DCR) (Gjerstorff, 2011), which contains information on all incident primary cancer cases in Denmark since 1943. Patients diagnosed with cancer before their frozen shoulder were excluded, as were patients with a frozen shoulder diagnosis prior to 1995.

All patients were followed from the date of hospital admission or date of a hospital outpatient clinic consultation for a frozen shoulder until a cancer diagnosis, emigration, death, or the end of the observation period (30 November 2013), whichever occurred first. Risk of cancer was examined during two periods of follow-up: 0–⩽6 months and >6 months after a frozen shoulder diagnosis. We calculated incidence rates of cancer per 1000 person-years and standardised incidence ratios (SIRs) as the ratio of observed to expected numbers of cancer events in the general population. We computed 95% confidence intervals (CIs), assuming that the observed number of cancer events followed a Poisson distribution. Whenever the observed number of events was fewer than 10, exact 95% CIs were used; otherwise Byar’s approximation was used (Rothman and Boice, 1982). Standardised incidence rates were calculated overall for any cancer, for selected cancer types, and by stage (Balch et al, 2009). We also computed the cumulative incidence of cancer in patients with a frozen shoulder diagnosis, treating death as a competing risk.

자료 및 방법

이 연구는 덴마크에서 덴마크 시민등록시스템(DCRS)과 덴마크 국가환자등록부(DNPR)에서 전향적으로 수집한 데이터를 사용하여 수행되었습니다. DCRS는 1968년부터 모든 덴마크 거주자의 생년월일, 성별, 생체 상태와 고유한 시민 등록 번호를 기록하여 모든 덴마크 등록부에서 명확하게 연결할 수 있도록 합니다(Schmidt et al, 2014). DNPR에는 1977년 이후 모든 입원에 대한 정보와 1995년 이후 외래 병원 진료 기록이 포함되어 있습니다(Schmidt et al, 2015). 저희는 DNPR을 사용하여 1995년 1월 1일부터 2013년 11월 30일까지 병원에서 오십견을 처음 진단받은 모든 환자의 코호트를 구축했습니다. 일차 진단과 이차 진단이 모두 포함되었습니다. 또한 당뇨병(DM), 만성 폐쇄성 폐질환, 심근경색, 갑상선 질환, 파킨슨병의 병력에 대한 데이터를 얻기 위해 DNPR을 사용했습니다(보충 자료). 암 발생 결과를 평가하기 위해 오십견 코호트의 데이터는 1943년 이후 덴마크에서 발생한 모든 원발성 암 사례에 대한 정보를 담고 있는 덴마크 암 등록부(DCR)(Gjerstorff, 2011)에 연결되었습니다. 오십견 이전에 암 진단을 받은 환자는 1995년 이전에 오십견 진단을 받은 환자와 마찬가지로 제외되었습니다.

모든 환자는 오십견으로 병원에 입원한 날짜 또는 병원 외래 진료일로부터 암 진단, 이송, 사망 또는 관찰 기간 종료(2013년 11월 30일) 중 먼저 발생한 날까지 추적 관찰되었습니다. 오십견 진단 후 0-⩽6개월과 6개월 이상의 두 가지 추적 관찰 기간 동안 암 발생 위험을 조사했습니다. 1000인년당 암 발생률과 일반 인구에서 관찰된 암 발생 건수 대비 예상되는 암 발생 건수의 비율인 표준화 발생률(SIR)을 계산했습니다. 관찰된 암 발생 건수가 푸아송 분포를 따른다고 가정하여 95% 신뢰 구간(CI)을 계산했습니다. 관찰된 사건 수가 10건 미만인 경우에는 정확한 95% CI를 사용했고, 그렇지 않은 경우에는 Byar의 근사치를 사용했습니다(Rothman and Boice, 1982). 표준화된 발생률은 전체 암, 일부 암 유형 및 병기별로 계산되었습니다(Balch et al, 2009). 또한 오십견 진단을 받은 환자의 누적 암 발생률도 계산하여 사망을 경쟁 위험으로 간주했습니다.

Results

From 1 January 1995 to 30 November 2013, we identified 29 098 patients diagnosed with a frozen shoulder, contributing 182 888 person-years of time at risk. Median follow-up time was 5.0 years (lower quartile: 2.2 years; upper quartile: 9.3 years). Median age at frozen shoulder diagnosis was 53 years (lower quartile: 46 years; upper quartile: 61 years), and 56% of patients were female.

During 0–⩽6 months following their frozen shoulder diagnosis, 198 patients received a diagnosis of any cancer. The corresponding cumulative incidence was 0.70%, and the SIR was 1.38 (95% CI: 1.19–1.58). Standardised incidence rates were similarly increased in men and in women. In addition, increased risk of any cancer was seen among patients aged 40–49 years and those older than 60 years, as well as among patients diagnosed with a frozen shoulder during 1995–2004, but not during 2005–2013 (Table 1). An increased risk of cancer was observed among cohort members without a history of MI, COPD, DM, or thyroid/Parkinson’s disease (Table 1). Risk of cancer diagnosis was further increased in patients with many hospital contacts during follow-up period (Table 1). Among 133 patients with available data on cancer stage, 61% were diagnosed with stage I or II cancer within first 6 months of frozen shoulder diagnosis. During the first 6 months following a frozen shoulder diagnosis, increased SIRs were observed for the following site-specific cancers: lung (SIR 2.19, 95% CI: 1.48–3.13), breast (SIR 1.51, 94% CI: 1.02–2.15), and non-Hodgkin’s malignant lymphoma (SIR 2.28, 95% CI: 1.09–4.20; Table 2).

결과

1995년 1월 1일부터 2013년 11월 30일까지 오십견 진단을 받은 환자 29,098명을 대상으로 182,888인년(person-years)의 위험 시간을 확인했습니다. 추적 관찰 기간의 중앙값은 5.0년(하위 사분위수: 2.2년, 상위 사분위수: 9.3년)이었습니다. 오십견 진단 당시 연령 중앙값은 53세(하위 사분위수: 46세, 상위 사분위수: 61세)였으며, 환자의 56%는 여성이었습니다.

오십견 진단 후 0~⩽6개월 동안 198명의 환자가 암 진단을 받았습니다. 해당 누적 발생률은 0.70%, SIR은 1.38(95% CI: 1.19-1.58)이었습니다. 표준화 발생률은 남성과 여성에서 비슷하게 증가했습니다.

또한 40-49세와 60세 이상의 환자, 그리고 1995-2004년에

오십견 진단을 받은 환자들 사이에서

모든 암의 위험이 증가했지만

2005-2013년에는 그렇지 않았습니다(표 1).

심근경색,

만성 폐쇄성 폐질환,

당뇨병,

갑상선/파킨슨병 병력이 없는 코호트 회원들 사이에서

암 위험이 증가하는 것이 관찰되었습니다(표 1).

추적 기간 동안 병원 접촉 횟수가 많은 환자에서 암 진단 위험이 더욱 증가했습니다(표 1). 암 병기에 대한 데이터가 있는 133명의 환자 중 61%는 오십견 진단 후 첫 6개월 이내에 1기 또는 2기 암 진단을 받았습니다. 오십견 진단 후 첫 6개월 동안 폐(SIR 2.19, 95% CI: 1.48-3.13), 유방(SIR 1.51, 94% CI: 1.02-2.15), 비호지킨 악성 림프종(SIR 2.28, 95% CI: 1.09-4.20, 표 2) 등의 부위별 암에서 SIR이 증가한 것으로 관찰되었습니다.

Table 1 SIRs of any cancer in diagnosed patients with a prior first-time hospital-based diagnosis of frozen shoulder, stratified by patient characteristics and follow-up periods, Denmark, 1995–2013

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Table 2 SIRs of selected cancer types in patients with a prior first-time hospital-based diagnosis of frozen shoulder, stratified by follow-up periods, Denmark, 1995–2013

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More than 6 months and up to 18.9 years following a frozen shoulder diagnosis, 2374 patients were diagnosed with any cancer. The cumulative incidence was 24.8% and the SIR was 1.04 (95% CI: 1.00–1.08; Table 1). Median follow-up time was 4.9 years (lower quartile 2.1 years; upper quartile 9.2 years). Among specific cancers, the SIR for non-Hodgkin’s malignant lymphoma (SIR 1.35, 95% CI: 1.09–1.66) was increased, while the SIRs for lung and breast cancers were not (Table 2). Among 1516 patients with available data on cancer stage, 69% were diagnosed with stage I or II cancer during >6 months follow-up period.

오십견 진단 후 6개월 이상 최대 18.9년 후에 2374명의 환자가 암 진단을 받았습니다. 누적 발생률은 24.8%, SIR은 1.04(95% CI: 1.00-1.08; 표 1)였습니다. 추적 관찰 기간 중앙값은 4.9년(하위 사분위수 2.1년, 상위 사분위수 9.2년)이었습니다. 특정 암 중 비호지킨 악성 림프종(SIR 1.35, 95% CI: 1.09-1.66)의 SIR은 증가한 반면 폐암과 유방암의 SIR은 그렇지 않았습니다(표 2). 암 병기에 대한 데이터가 있는 1516명의 환자 중 69%가 6개월 이상의 추적 관찰 기간 동안 1기 또는 2기 암 진단을 받았습니다.

Discussion

To the best of our knowledge, this is the first nationwide cohort study to examine cancer risk in frozen shoulder patients. We found a slightly increased risk of any cancer diagnosis during the first 6 months following diagnosis of frozen shoulder, while the absolute 6-month risk was 0.70%, thus, 1 out of 142 patients. In particular, there was an association between frozen shoulder and subsequent diagnoses of the lung cancer, breast cancer, and non-Hodgkin’s malignant lymphoma.

Our study helps extend the sparse previous research. On the basis of 60 patients, Gheita et al (2010) reported that musculoskeletal lesions can follow a cancer diagnosis with frozen shoulder occurring in 20% of patients with solid cancers and 7% of patients with haematological cancers within a mean follow-up time of 3 years. Wedgwood and Benson (1992) observed seven cases (8%) of frozen shoulder within 30 days after surgery among 89 patients with modified radical mastectomy. Singh et al (2005) reported frozen shoulder as the only symptom of gallbladder cancer in the case of a 35-year-old woman, suggesting that a skeletal condition may be the initial symptom of a cancer (a marker of occult cancer) rather than a complication of cancer. This is important to consider since cancer in the shoulder can be misdiagnosed as a frozen shoulder (Demaziere and Wiley, 1991; Kim et al, 2011). Furthermore, frozen shoulder is one of the differential diagnoses of a paraneoplastic syndrome, and thereby can represent a marker of progression of the underlying malignancy (Ashour et al, 1997).

A possible mechanism underlying the association between lung cancer and frozen shoulder is direct invasion of the cancer into the shoulder joint or peripheral nerves (Jung et al, 2008; Panagopoulos et al, 2014; Lorkowski et al, 2015). This is supported by our data showing that 72% of lung cancers were diagnosed at stage III or IV. Direct invasion could occur in particular for apical lung cancer, presenting with rapid onset of clinical symptoms and pleuritic pain due to neurovascular compromise at the level of the superior thoracic aperture (pancoast tumour; Panagopoulos et al, 2014). These symptoms might be mistaken for frozen shoulder. Primary treatment for pain symptoms and frozen shoulder can cause delay in reaching a correct cancer diagnosis, and thus negatively influence prognosis (Sano et al, 2010). Synovial reaction of extra-articular bone and capsular carcinomatosis (Wedgwood and Benson, 1992) also could explain the association between lung and breast cancer and frozen shoulder. Physicians and surgeons should be open to differential diagnoses if initial treatment of a frozen shoulder is ineffective, including the possibility of lung or breast cancer. Increased risk of cancer diagnosis following frozen shoulder could also be due to diagnostic heightening, since SIR was highest for patients with frequent contacts to the hospital. In addition, frozen shoulder patients undergo shoulder radiographs, which also visualise part of the lungs. This might increase the probability of lung cancer detection.

In our study, 29 098 persons would have had to be screened in order to find 54 extra cancer cases during the 6 months of follow-up. The benefits of screening among patients with frozen shoulder, including early diagnosis and improved prognosis, especially for lung and breast cancer, need to be weighed against risks associated with routine screening, such as cost, need for confirm‎atory tests, and associated anxiety, and stress.

The completeness and positive predictive value of cancer diagnoses in the DCR is 95–98% (Storm, 1988; Storm et al, 1997). Although we used population-based registry data with virtually complete follow-up, we lacked clinical data on some risk factors and on diagnosis, and treatment of frozen shoulder. The validity of the frozen shoulder diagnosis in the DNPR is probably high, because it is not difficult to ascertain, and we excluded lower-quality emergency room diagnoses. However, diagnostic misclassification between frozen shoulder and other conditions, including shoulder impingement and, in rare cases, shoulder cancer, can occur (Rothman, 2002).

In conclusion, we found an association between frozen shoulder and a subsequent risk of cancer diagnosis. Thus, frozen shoulder might be an early predictor of cancer. However, the absolute cumulative risk of cancer is too small to recommend screening of frozen shoulder patients in order to find occult cancer.

토론

우리가 아는 한, 오십견 환자의 암 위험을 조사한 전국적인 코호트 연구는 이번 연구가 처음입니다.

오십견 진단 후 첫 6개월 동안 암 진단 위험이 약간 증가하는 것으로 나타났으며,

6개월 절대 위험은 0.70%로 환자 142명 중 1명꼴로 암 진단을 받았습니다.

특히

오십견과 폐암, 유방암, 비호지킨 악성 림프종의 후속 진단 사이에는

연관성이 있는 것으로 나타났습니다.

이번 연구는 드문 이전 연구를 확장하는 데 도움이 됩니다. Gheita 등(2010)은 60명의 환자를 대상으로 평균 3년의 추적 관찰 기간 동안 고형암 환자의 20%, 혈액암 환자의 7%에서 오십견으로 암 진단을 받은 후 근골격계 병변이 발생할 수 있다고 보고했습니다. 웨지우드와 벤슨(1992)은 수정 근치적 유방 절제술을 받은 89명의 환자 중 수술 후 30일 이내에 오십견이 7건(8%)이 발생했다고 보고했습니다. Singh 등(2005)은 35세 여성의 경우 담낭암의 유일한 증상으로 오십견을 보고했는데, 이는 골격 질환이 암의 합병증이 아니라 암의 초기 증상(잠복 암의 표지자)일 수 있음을 시사합니다. 어깨의 암이 오십견으로 잘못 진단될 수 있으므로 이 점을 고려하는 것이 중요합니다(Demaziere and Wiley, 1991; Kim et al, 2011). 또한 오십견은 부신생물 증후군의 감별 진단 중 하나이므로 기저 악성 종양의 진행을 나타내는 표지자가 될 수 있습니다(Ashour et al, 1997).

폐암과 오십견의 연관성에 대한 가능한 메커니즘은

암이 어깨 관절이나 말초 신경으로

직접 침범하는 것입니다(Jung et al, 2008; Panagopoulos et al, 2014; Lorkowski et al, 2015).

폐암의 72%가 3기 또는 4기에

오십견 진단되었다는 데이터는 이를 뒷받침합니다.

특히 정단부 폐암의 경우 직접 침범이 발생할 수 있으며,

상부 흉곽 개구부 수준의 신경 혈관 손상으로 인해

임상 증상이 빠르게 시작되고 흉막 통증이 나타날 수 있습니다( 판고풀로스 종양; Panagopoulos et al, 2014).

이러한 증상은 오십견으로 오인될 수 있습니다.

통증 증상과 오십견에 대한 일차 치료는

정확한 암 진단을 지연시켜 예후에 부정적인 영향을 미칠 수 있습니다(Sano et al, 2010).

관절 외 뼈의 활액 반응과 피막 암종증(Wedgwood and Benson, 1992)도

폐암과 유방암과 오십견 사이의 연관성을 설명할 수 있습니다.

의사와 외과의는 오십견의 초기 치료가 효과가 없는 경우

폐암이나 유방암의 가능성을 포함하여 감별 진단을 할 수 있어야 합니다.

오십견 후 암 진단 위험 증가는

병원에 자주 접촉하는 환자에게서 SIR이 가장 높았기 때문일 수도 있습니다.

또한 오십견 환자는

어깨 방사선 사진을 찍게 되는데,

이때 폐의 일부도 볼 수 있습니다.

이는 폐암 발견 확률을 높일 수 있습니다.

본 연구에서는 6개월의 추적 관찰 기간 동안 54건의 암을 추가로 발견하기 위해 29,098명이 검진을 받았어야 했습니다. 오십견 환자의 조기 진단과 예후 개선, 특히 폐암과 유방암의 경우 검진의 이점과 비용, 확진 검사 필요성, 관련 불안, 스트레스 등 일상적인 검진과 관련된 위험성을 비교 검토해야 합니다.

DCR에서 암 진단의 완전성과 양성 예측값은 95-98%입니다(Storm, 1988; Storm et al, 1997). 사실상 완전한 추적 관찰이 가능한 인구 기반 레지스트리 데이터를 사용했지만 일부 위험 요소와 오십견의 진단 및 치료에 대한 임상 데이터가 부족했습니다. DNPR에서 오십견 진단의 유효성은 확인하기 어렵지 않고 질이 낮은 응급실 진단을 제외했기 때문에 아마도 높을 것입니다. 그러나 오십견과 어깨 충돌 및 드물게는 어깨암을 포함한 다른 질환 사이의 진단적 오분류가 발생할 수 있습니다(Rothman, 2002).

결론적으로

오십견과 이후 암 진단 위험 사이에 연관성이 있는 것으로 나타났습니다.

따라서

오십견은 암의 조기 예측 인자가 될 수 있습니다.

그러나

암의 절대 누적 위험도가 너무 작아서

오십견 환자의 오십견 검진을 통해 잠복 암을 발견하도록 권장하기는 어렵습니다.

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• 27 June 2017

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